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18F-FDG PET/MR代谢及扩散参数对非小细胞肺癌患者预后评估价值研究
周一航 姜涵 孟楠 王鑫惠 刘雪 袁健闵 杨阳 王哲 王梅云

Cite this article as: ZHOU Y H, JIANG H, MENG N, et al. Prognostic evaluation value of 18F-FDG PET/MR metabolic and diffusion parameters in non-small cell lung cancer patients[J]. Chin J Magn Reson Imaging, 2024, 15(7): 27-31.本文引用格式:周一航, 姜涵, 孟楠, 等. 18F-FDG PET/MR代谢及扩散参数对非小细胞肺癌患者预后评估价值研究[J]. 磁共振成像, 2024, 15(7): 27-31. DOI:10.12015/issn.1674-8034.2024.07.005.


[摘要] 目的 探讨18F-氟代脱氧葡萄糖(18F-fluorodeoxyglucose, 18F-FDG)正电子发射断层扫描/磁共振(positron emission tomography/magnetic resonance, PET/MR)成像代谢参数及扩散参数对非小细胞肺癌(non-small cell lung cancer, NSCLC)患者预后评估的价值。材料与方法 前瞻性纳入CT检查怀疑有肺部占位性病变后进行3.0 T胸部18F-FDG PET/MR混合扫描的患者48例,分析扫描图像的最大标准摄取值(maximum standardized uptake value, SUVmax)和表观扩散系数(apparent diffusion coefficient, ADC)与临床可能预后因素的关系。用Kaplan-Meier法、Log-rank检验及单因素和多因素Cox回归分析代谢参数SUVmax和ADC与无进展生存期(progression-free survival, PFS)和总生存期(overall survival, OS)的关系。结果 48例NSCLC患者的SUVmax和ADC的中位数分别为5.87(3.92, 9.66)和1.41(1.28, 1.57)。单因素分析显示,是否手术[HR=6.704,95% 置信区间(confidence interval, CI)为1.422~31.614,P=0.016;HR=7.174,95% CI为1.486~34.626,P=0.014]、SUVmax(HR=1.170,95% CI为1.010~1.355,P=0.036;HR=1.173,95% CI为1.010~1.360,P=0.035)及ADC(HR=0.010,95% CI为0.000~0.232,P=0.004;HR=0.006,95% CI为0.000~0.156,P=0.002)是NSCLC患者PFS和OS的影响因素。多因素分析显示,ADC(HR=0.012,95% CI为0.000~0.386,P=0.012;HR=0.008,95% CI为0.000~0.298,P=0.009)是影响NSCLC患者PFS和OS的独立危险因素。结论 SUVmax和ADC都是NSCLC患者预后的影响因素,并且,ADC可能比SUVmax更有助于预测NSCLC患者的预后,18F-FDG PET/MR代谢参数及扩散参数对NSCLC患者预后评估具有一定的价值。
[Abstract] Objective To investigate the value of 18F-fluorodeoxyglucose (18F-FDG) positron emission tomography magnetic resonance (PET/MR) metabolic parameters and diffusion parameters in the prognosis of patients with non-small cell lung cancer (NSCLC).Materials and Methods Prospective 3.0 T chest 18F-FDG PET/MR hybrid scans were performed in patients suspected of having lung space occupying lesions by CT examination in Henan Provincial People's Hospital from July 8, 2020 to July 29, 2021. The relationship between the maximum standardized uptake value (SUVmax) and apparent diffusion coefficient (ADC) of scanned images and clinical possible prognostic factors was analyzed. Kaplan Meier method, log rank test and univariate and multivariate Cox regression were used to analyze the relationship between metabolic parameter SUVmax and diffusion parameter ADC and overall survival (OS) and progression free survival (PFS).Results The median SUVmax and ADC of 48 NSCLC patients were 5.87 (3.92, 9.66) and 1.41 (1.28, 1.57), respectively. Univariate analysis showed that whether surgery [HR=6.704, 95% confidence interval (CI): 1.422-31.614, P=0.016; HR=7.174, 95% CI: 1.486-34.626, P=0.014], SUVmax (HR=1.170, 95% CI: 1.010-1.355, P=0.036; HR=1.173, 95% CI: 1.010-1.360, P=0.035) and ADC (HR=0.010, 95% CI: 0.000-0.232, P=0.004; HR=0.006, 95% CI: 0. 000-0.156, P=0.002) were the influencing factors of PFS and OS in NSCLC patients. Multivariate analysis showed that ADC (HR=0.012, 95% CI: 0.000-0.386, P=0.012; HR=0.008, 95% CI: 0.000-0.298, P=0.009) was an independent risk factor for PFS and OS in NSCLC patients.Conclusions Both SUVmax and ADC are prognostic factors for NSCLC patients, and ADC may be more helpful in predicting the prognosis of NSCLC patients than SUVmax. 18F-FDG PET/MR metabolic parameters and diffusion parameters have certain value for the prognosis evaluation of NSCLC patients.
[关键词] 非小细胞肺癌;正电子发射断层成像/磁共振成像;18F-氟代脱氧葡萄糖;预后评估;磁共振成像;扩散加权成像
[Keywords] non-small cell lung cancer;positron emission tomography/magnetic resonance imaging;18F-fluorodeoxyglucose;prognosis evaluation;magnetic resonance imaging;diffusion weighted imaging

周一航 1, 2   姜涵 1, 2   孟楠 2, 3   王鑫惠 2, 3   刘雪 2, 3   袁健闵 4   杨阳 5   王哲 4   王梅云 1, 2, 3*  

1 新乡医学院河南省人民医院放射科,郑州 463599

2 河南省科学院医学科学与工程综合研究所脑科学与类脑智能技术实验室,郑州 450046

3 河南省人民医院&郑州大学人民医院放射科,郑州 463599

4 上海联影医疗科技股份有限公司中央研究院,上海 201807

5 北京联影智能影像技术研究院,北京 100094

通信作者:王梅云,E-mail:mywang@ha.edu.cn

作者贡献声明:王梅云设计本研究方案,对稿件重要内容进行了修改,获得河南省医学科技攻关计划项目资助;周一航起草和撰写稿件,获取、分析并解释本研究的数据;姜涵、孟楠、王鑫惠、刘雪、袁健闵、杨阳、王哲获取、分析或解释本研究的数据,对稿件重要内容进行了修改;全体作者都同意发表最后的修改稿,同意对本研究的所有方面负责,确保本研究的准确性和诚信。


基金项目: 河南省医学科技攻关计划项目 LHGJ20210001
收稿日期:2023-09-02
接受日期:2024-03-22
中图分类号:R445.2  R734.2 
文献标识码:A
DOI: 10.12015/issn.1674-8034.2024.07.005
本文引用格式:周一航, 姜涵, 孟楠, 等. 18F-FDG PET/MR代谢及扩散参数对非小细胞肺癌患者预后评估价值研究[J]. 磁共振成像, 2024, 15(7): 27-31. DOI:10.12015/issn.1674-8034.2024.07.005.

0 引言

       肺癌目前已经是全世界最普遍的恶性肿瘤之一,目前在所有恶性肿瘤中的发生率排名世界第一,据估计,每年新发肺癌患者超过200万,死亡患者超过176万,并且,肺癌的发病率和死亡率仍在不断上升[1, 2, 3],其中,超过80%肺癌患者的病理分型属于非小细胞肺癌(non-small cell lung cancer, NSCLC)[4]。由于大多数NSCLC患者的临床症状出现较晚,在诊断时存在局部晚期或转移性肿瘤以及多种耐药机制,一般患者的预后都比较差[5, 6, 7]。预后不良是造成NSCLC患者死亡的主要原因,因此精确评估NSCLC患者的预后是制订个体化治疗计划的基础,也是提高患者生存率和生活质量的关键要素[8]18F-氟脱氧葡萄糖(18F-fluorodeoxyglucose,18F-FDG)正电子发射断层扫描(positron emission tomography, PET)成像能够利用肿瘤细胞对葡萄糖的特有代谢特点,揭示出肿瘤的活跃度、生长能力和代谢活力[9]。扩散加权成像(diffusion weighted imaging, DWI)反映的是水分子在生物组织中的扩散情况。通过测量水分子在组织中的扩散速度和方向,可以提供关于组织微观结构和功能状态的信息。表观扩散系数(apparent diffusion coefficient, ADC)是评估水分子在生物组织内的扩散能力的关键指标,能够反映组织与肿瘤微循环的生理特性,可作为肿瘤细胞活性和增殖情况的替代标志物[10, 11, 12]18F-FDG/磁共振(magnetic resonance, MR)成像能够同时获取代谢信息和多参数MRI数据,在原发性肿瘤的诊断和预测或监测肿瘤侵袭性中具备巨大潜力[13, 14]。利用18F-FDG PET/MR取得的代谢参数和扩散参数,如最大标准摄取值(maximum standardized uptake value, SUVmax)和ADC,对于评价NSCLC患者的远程转移、预后评估和治疗效果有非常关键的作用[15]。在预后评估中,无进展生存期(progression-free survival, PFS)和总生存期(overall survival, OS)是两个重要的指标。PFS是指患者自病理确诊时开始至首次发现肿瘤进展或复发的时间;OS是指患者自病理确诊至死亡的时间。之前并没有研究比较SUVmax和ADC在NSCLC患者PFS中的预测价值。本研究使用18F-FDG为示踪剂,并利用PET/MR进行显像,以比较18F-FDG PET/MR的SUVmax以及ADC在预测NSCLC患者的PFS和OS价值,为预测NSCLC患者的预后提供更加充分的参考依据。

1 材料与方法

1.1 研究对象

       前瞻性招募自2020年7月8日至2021年7月29日在河南省人民医院通过CT检查怀疑有肺部占位性病变的患者。纳入标准:(1)肺部原发病灶;(2)病理证实为NSCLC;(3)病灶的最大直径大于1 cm;(4)病灶在PET/MR检查前未进行侵入性治疗、放疗或化疗;(5)没有PET/MR检查禁忌证(例如空腹血糖控制不佳、心脏起搏器等铁磁植入物、幽闭恐惧症等)。排除标准:(1)失去随访或失去联系而无法获得完整结果的患者(n=18);(2)因伪影或患者配合度不高,导致图像质量不佳的患者。最终,共48例患者纳入本研究。该项研究严格遵守《赫尔辛基宣言》,获得了河南省人民医院伦理委员会的批准,批准文号:2020116。所有纳入研究的患者均已签署知情同意书。

1.2 仪器与方法

       所有纳入研究的患者均在3.0 T PET/MR(u PMR790,上海联影医疗科技股份有限公司,上海)扫描仪上检查,使用12通道相控阵体线圈。由通用电气公司(美国)FracerLab FX-FDG生产的、纯度大于95%且pH值在4.5~8.5之间的18F-FDG作为示踪剂,患者需要保持空腹状态超过6 h,并保证血糖水平在8.0 mmol/L以下。静脉注射18F-FDG的剂量标准为4.07 MBq/kg,在1 h后开始采集患者整个肺部的影像,扫描的范围为自肺尖至隔角,用呼吸导航和腹部束带来减少患者呼吸运动造成的伪影,同时也可实时监测患者呼吸情况。基于Dixon水-脂分离技术的三维T1加权梯度回波序列被用于伽马射线的MR衰减校正(MR-based attenuation correction, MRAC),在MRAC处理过程中,校正后的图像被分割成四类:软组织、脂肪、肺和空气。采取迭代有序子集期望最大化算法重建图像。与PET同时进行扫描的MR序列包括MR-base衰减校正、T2WI、T1WI以及DWI序列(b=0和1000 s/mm²),PET及MR序列相关详细参数见表1表2

表1  磁共振成像参数
Tab. 1  Magnetic resonance imaging parameters
表2  PET及重建算法相关参数
Tab. 2  PET scanning and reconstruction algorithm related parameters

1.3 数据后处理

       导入采集到的PET/MR图像到联影成像工作站(uWS-MR:R005,UIH,上海,中国)后,图像会被自动进行配准处理。后期处理软件会自动勾勒病灶的感兴趣体积(volume of interest, VOI),自动生成肿瘤的SUVmax(图1A)。手动在DWI图像中画出每一张含有肿瘤图像的感兴趣区(region of interest, ROI)(图1B),参考T1WI和T2WI(图1C1D),尽可能避免出血、坏死和囊性变区等可能产生伪影的地方。使用工作站的高级分析工具包处理参数,使用两个b值(0,1000 s/mm2)计算出对应区的ADC。上述所有定量参数均由两名放射科医生(分别具有5年和7年影像诊断经验的主治医师)在对任何临床或病理信息均不知情的情况下测得,当结果不一致时,由第三名具有5年以上影像诊断经验的主治医师参与测量,讨论以得出最终结论。DWI参数使用公式(1)生成。

       其中,S0是当b值为0 s/mm2时的信号强度;Sb是不同b值时的信号强度;b是扩散灵敏度值;ADC是表观扩散系数。

图1  男,81岁,右肺上叶鳞癌(箭)。1A:PET/MR融合图,SUVmax=3.91;1B:DWI图像上手动勾画出感兴趣区(红色);1C:T1WI表现为右肺上叶低信号肿块;1D:T2WI表现为右肺上叶高信号肿块。PET/MR:正电子发射断层扫描/磁共振;SUVmax:最大标准摄取量;DWI:扩散加权成像。
Fig. 1  Male, 81 years old, squamous cell carcinoma of the upper lobe of the right lung (arrow). 1A: PET/MR fusion map, SUVmax=3.91 g/cm3; 1B: Manually draw the region of interest (red) on the DWI image; 1C: T1WI shows a low signal mass in the upper lobe of the right lung; 1D: T2WI shows a hyperintense mass in the upper lobe of the right lung. PET/MR: positron emission tomography/magnetic resonance; SUVmax: maximum standard uptake; DWI: diffusion weighted imaging.

1.4 治疗及随访

       48例患者中,单纯手术治疗15例,手术联合放疗和/或化疗14例,单纯化疗13例,放化疗联合治疗1例,单纯靶向治疗4例,靶向联合化疗1例。从他们病理诊断或手术当天开始进行追踪,主要随访方式为电话和门诊等,截止时间为2022年6月18日。除这48例患者以外,失访人数18例,随访率为72.7%,随访时长为2~27个月,中位随访时间24.5个月。

1.5 统计学分析

       运用SPSS 26.0软件进行统计分析,并借助夏皮罗-威尔克检验来确认各组数据是否符合正态分布。在数据符合正态分布的情况下,参数以平均值±标准差的形式展现,而在非正态分布的情况下,参数以中位数(四分位距)的方式表示。此外,本研究采取Kaplan-Meier方法绘制曲线描述单因素生存分析,组间差异比较采取Log-rank检验,多因素生存分析采取Cox回归分析,揭示了SUVmax和ADC同PFS以及OS的相关性。P<0.05表示差异具有统计学意义。

2 结果

2.1 临床一般资料

       共有48例患者被纳入这项研究。男22例,女26例,年龄40~81(63.5±9.64)岁。病理类型:腺癌37例,鳞癌11例。参照2014年第8版TNM分类,Ⅰ~Ⅱ期为19例,Ⅲ~Ⅳ期为29例。手术治疗患者为29例,非手术治疗患者为19例。SUVmax中位数为5.87(3.92,9.66) g/cm3及ADC中位数为1.41(1.28,1.57)×10-3 mm2/s。

2.2 预后影响单因素分析

       将SUVmax和ADC分别以各自中位数为截断点进行分组。从单因素生存分析的结果来看,SUVmax和ADC均为NSCLC患者PFS以及OS的影响因素,均P<0.05,见表3表4。比较ADC和SUVmax组间差异的结果显示,仅ADC在不同组之间存在显著差异(Log-rank检验,P<0.05)(图2)。在临床病理因素中,手术(肺叶切除术)也是NSCLC患者PFS以及OS的影响因素(P<0.05)。而性别、直径、亚型及分期均与患者PFS和OS差异无统计学意义(P均>0.05)。

图2  48例非小细胞肺癌患者两组SUVmax和ADC的无进展生存期和总生存期生存曲线。2A:两组SUVmax的无进展生存期生存曲线;2B:两组SUVmax的总生存期生存曲线;2C:两组ADC的无进展生存期生存曲线;2D:两组ADC的总生存期生存曲线。SUVmax:最大标准摄取值;ADC:表观扩散系数。
Fig. 2  The progression free survival and overall survival curves of SUVmax and ADC in 48 patients with non-small cell lung cancer were compared between the two groups. 2A: Progression free survival curve of SUVmax in two groups; 2B: Overall survival curve of SUVmax in two groups; 2C: Progression free survival curve of ADC in two groups; 2D: Overall survival curve of two groups of ADC. SUVmax: maximum standard uptake value; ADC: apparent diffusion coefficient.
表3  总生存期预后分析
Tab. 3  Prognostic analysis of overall survival
表4  无进展期预后分析
Tab. 4  Prognostic analysis of progression-free survival

2.3 多因素Cox回归分析

       将单因素Cox回归分析中显示出有统计学意义的因素(手术、SUVmax、ADC)作为自变量执行多因素Cox回归分析,结果指出,ADC [HR=0.012,95%置信区间(confidence interval, CI)为0.000~0.386]是影响NSCLC患者PFS的独立危险因素,且ADC同样是影响NSCLC患者OS的独立危险因素(HR=0.008,95% CI为0.000~0.298),见表3表4

3 讨论

       本研究通过分析比较NSCLC患者基于PET/MR成像获得的SUVmax和ADC与PFS和OS的关系,发现SUVmax和ADC都是NSCLC患者预后的影响因素,且相对于SUVmax,ADC表现为更加稳定的独立影响因素。但目前未见18F-FDG PET/MR检查测量的SUVmax和ADC是否与NSCLC患者的PFS相关的研究,因此,本研究是对18F-FDG PET/MR代谢参数与扩散参数对NSCLC患者预后评估价值的重要补充。

3.1 SUVmax对NSCLC患者预后的评估价值

       SUVmax可以提供关于组织代谢活跃程度的信息[16, 17]。本研究显示,高SUVmax值可能与较短的PFS和OS相关,这预示着肿瘤预后可能不佳,与之前的研究结果大致相符[18, 19, 20, 21, 22]。其原因是肿瘤细胞的恶性程度越高,增殖速度越快,18F-FDG的吸收率越高,SUVmax值越大。但是多因素Cox回归分析显示,SUVmax并不是预测NSCLC患者预后方面的独立影响因素,既往也有类似的研究结果[23]。其原因可能是SUVmax受多种因素影响,如患者生理状态、影像技术差异等,导致测量结果不稳定,影响预测一致性。同时SUVmax的限制在于未能全面反映肿瘤的体积、整体代谢活性以及异质性情况[16]。另外BRUCKMANN等[18]所述,示踪剂注射后PET/MR的漫长等待时间可能由于示踪剂衰减和不同的示踪剂分布而对SUV值产生影响。

3.2 ADC对NSCLC患者预后的评估价值

       DWI检查以无创方式进行测量和成像体内水分子扩散情况,来提供关于组织微结构的信息[24]。ADC反映了肿瘤细胞活性和增殖情况,有希望成为NSCLC患者的预后标志[24, 25]。本研究应用单因素及多因素Cox回归分析显示,ADC是影响NSCLC患者PFS以及OS的独立危险因素,并且ADC与PFS和OS的长短呈正相关,这与既往多项肿瘤研究结果一致[26, 27, 28, 29, 30, 31]。原因是高ADC通常与较低的细胞密度和侵袭性、更好的治疗反应以及有利的肿瘤特征相关,这些联合作用可能导致肿瘤生长较慢、治疗效果良好,从而延长了患者的PFS及OS。甚至,OHNO等[32]研究表明,ADC在预测NSCLC患者放化疗前肿瘤对治疗的反应方面可能比FDG PET/CT具有更好的潜力。此外,ADC变化率还可以敏感地区分化学敏感肿瘤和化疗耐药肿瘤,从而指导治疗调整,改善患者预后[33]

3.3 局限性

       本研究也具有一定的局限性:(1)本研究为前瞻性研究,样本量相对较小,这可能使得研究结果的泛化能力受到限制;(2)NSCLC患者的临床分期和治疗方案的差异也可能引发结果的不同。今后仍需要更多多中心、大样本研究,以进一步验证18F-FDG PET/MR代谢参数和扩散参数在NSCLC患者预后评估方面的价值。

4 结论

       综上所述,18F-FDG PET/MR成像中SUVmax和ADC都是NSCLC患者预后的影响因素,并且,ADC可能比SUVmax更有助于预测NSCLC患者的预后。本研究通过分析比较18F-FDG PET/MR代谢参数与扩散参数在NSCLC患者预后评估中的价值为NSCLC患者今后制订个体化治疗计划、提高患者生存率和生活质量提供了重要的补充信息。

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