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综述
磁共振成像在Duchenne型肌营养不良心肌病中的研究进展
许可 郭应坤 许华燕

Cite this article as: XU K, GUO Y K, XU H Y. Research progress of magnetic resonance imaging in Duchenne muscular dystrophy cardiomyopathy[J]. Chin J Magn Reson Imaging, 2023, 14(4): 154-159.本文引用格式:许可, 郭应坤, 许华燕. 磁共振成像在Duchenne型肌营养不良心肌病中的研究进展[J]. 磁共振成像, 2023, 14(4): 154-159. DOI:10.12015/issn.1674-8034.2023.04.027.


[摘要] 心肌病是目前导致Duchenne型肌营养不良(Duchenne muscular dystrophy, DMD)患者死亡的首要原因。心脏磁共振(cardiac magnetic resonance, CMR)为评估心脏结构和功能提供了一种准确且高度可重复的技术,其钆对比剂延迟增强成像(late gadolinium enhanced, LGE)在诊断和临床治疗DMD心肌病中发挥着越来越重要的作用。与此同时,T1 mapping、T2 mapping、特征追踪等新技术在DMD心肌病中也得到了广泛的应用。当前DMD的CMR研究广泛地分析了心脏受累的模式,但尚未确定心脏受损随时间的演变以及CMR对超声心动图的附加价值及相关结果的预后意义。因此,笔者拟对DMD心肌病的病理生理学机制、常用的影像检查手段及CMR在DMD心肌病诊断和随访中的应用进展进行综述,旨在为DMD患者心脏损伤的早期诊断、定量评估及危险分层提供参考。
[Abstract] Cardiomyopathy is the leading cause of death in patients with Duchenne muscular dystrophy (DMD) to date. Cardiac magnetic resonance (CMR) provides an accurate and highly reproducible technique for assessing cardiac structure and function, and late gadolinium enhanced (LGE) is playing an increasingly important role in the diagnosis and clinical treatment of DMD cardiomyopathy. Meanwhile, new technologies such as T1 mapping, T2 mapping, and feature tracking have also been widely used in DMD cardiomyopathy. Currently, the CMR studies of DMD population analysed the patterns of cardiac involvement, but have not confirmed the evolution of cardiac disease over time and established the added value of CMR to echocardiography and the prognostic significance of CMR findings. Thus, the authors reviewed the pathophysiology of DMD cardiomyopathy, commonly used imaging methods and the application progress of CMR in the diagnosis and follow-up of DMD cardiomyopathy, in order to serve as a reference for the early diagnosis, quantitative evaluation and risk stratification of cardiac injury in DMD patients.
[关键词] 心肌病;Duchenne型肌营养不良症;磁共振成像;T1 mapping;T2 mapping;延迟强化;特征追踪;早期诊断
[Keywords] cardiomyopathy;Duchenne muscular dystrophy;magnetic resonance imaging;T1 mapping;T2 mapping;late gadolinium enhanced;feature tracking;early diagnosis

许可    郭应坤    许华燕 *  

四川大学华西第二医院放射科,出生缺陷与相关妇儿疾病教育部重点实验室,成都 610041

通信作者:许华燕,E-mail:xuhuayan89@sina.com

作者贡献声明:许华燕酝酿和设计本研究的方案,对稿件重要内容进行修改,获得了国家自然科学基金项目资助;许可起草和撰写稿件,获取并分析本研究的发现;郭应坤对稿件的知识性内容进行批判性审阅,对稿件重要内容进行修改;全体作者都同意发表最后的修改稿,同意对本研究的所有方面负责,确保本研究的准确性和诚信。


基金项目: 国家自然科学基金 82271981,81901712
收稿日期:2022-11-29
接受日期:2023-04-07
中图分类号:R445.2  R542.2  R746.2 
文献标识码:A
DOI: 10.12015/issn.1674-8034.2023.04.027
本文引用格式:许可, 郭应坤, 许华燕. 磁共振成像在Duchenne型肌营养不良心肌病中的研究进展[J]. 磁共振成像, 2023, 14(4): 154-159. DOI:10.12015/issn.1674-8034.2023.04.027.

0 前言

       Duchenne型肌营养不良(Duchenne muscular dystrophy, DMD)是一种致死性的X染色体连锁隐性遗传病,其发病率约为1/3500~1/5000活产男婴[1],是最常见的进行性肌营养不良症。由于患者抗肌萎缩蛋白变异,导致肌细胞内抗肌萎缩蛋白表达缺失,继而引起肌肉进行性坏死[2]。临床主要表现为慢性进行性肌无力、肌肉萎缩、脊柱侧弯、心肌病变,部分患者还可以表现为智力障碍。既往DMD患者主要死于呼吸衰竭,目前夜间通气、脊柱稳定和类固醇治疗等的改善,使DMD患者的生存年龄延长到20岁末至30岁初。与此同时,患者出现心功能受损、心肌病甚至心力衰竭的风险逐渐增加,心脏并发症逐渐成为患者死亡的首要原因[3]。近年来,心脏磁共振(cardiac magnetic resonance, CMR)具有无创、无辐射、不依赖对比剂、高软组织分辨率和时间分辨率及可从心脏结构功能、心肌组织特性到血流的“一站式”影像评估的优点,在DMD患儿心肌损伤的早期诊断及监测等方面发挥重要作用。2018年美国DMD care considerations working group(CCWG)推荐将CMR作为DMD心脏评估首选的非侵入性成像方式[4]。尽管研究证明CMR可早于心电图和超声心动图检测可能导致心脏亚临床改变、引发心肌纤维化和疾病进展的细微重构,但是目前大多数针对DMD的CMR研究都是在单中心进行的,评估的患者数量较少,并且研究方案异质性较大。因此,本文对CMR多参数成像技术在DMD心肌病中的研究进展进行综述,旨在为DMD患者心脏损伤的早期诊断、定量评估及危险分层提供参考。

1 DMD心肌病概述

       DMD的致病基因是抗肌萎缩蛋白基因,位于染色体Xp21.2上,全长2.5 Mb,是已知的人类最大基因[5]。DMD基因编码抗肌萎缩蛋白dystrophin,该蛋白质定位于骨骼肌和心肌细胞膜内表面,发挥细胞支架的作用。当DMD基因突变时,抗肌萎缩蛋白dystrophin不足,肌膜的完整性将被破坏,导致肌细胞不能耐受机械拉伸而发生变性、坏死。由于心肌细胞坏死和修复机制不充分,随着疾病进展患者会出现进行性心肌纤维化,导致正常的心肌组织逐渐被纤维脂肪组织取代[6]。DMD患者最初表现为亚临床心肌病,后来发展为扩张型心肌病和心力衰竭,部分DMD患者亦可合并肥厚型心肌病或左室致密化不全[7]

       DMD心肌病是一种进行性心肌病,由于骨骼肌疾病导致的运动受限,临床上可能不会出现心力衰竭的早期迹象。DMD的小鼠模型及尸检数据都表明,进行性心肌损害早在左室射血分数(left ventricular ejection fraction, LVEF)异常之前就发生了[8]。研究表明DMD患者合并心肌病的发生率随年龄增长而增加,6岁以下DMD患儿中26%经心电图诊断为临床前心脏受累,到10岁时这一比例已增加到61.5%,并且在18岁之后,几乎所有患者都会出现心功能障碍[9]。疾病晚期的病理检查显示心肌细胞肥大、萎缩和纤维化均与疾病严重程度密切相关[10]。为了提高DMD患者的生活质量,心肌病的早期诊断和治疗是重点,有利于减缓心力衰竭并发症的发生和发展。在2010年的指南中,建议DMD患者10岁前每2年进行一次心脏检查,10岁之后根据有无心功能不全至少每年进行一次评估[11]。由于越来越多的研究发现,不利的心肌变化发生在更早的年龄以及心功能不全之前,2018年DMD CCWG指南建议自确诊以后每年进行一次心脏筛查是必要的[4]

2 DMD心肌病常用影像学检查手段及CMR的优势

       临床上可用于评估DMD心肌病的非侵入性影像学技术包括超声心动图、计算机断层成像(computed tomography, CT)、放射性核素显像和CMR。超声心动图由于其检测无辐射,经济方便,是DMD患者中应用最广泛的影像学检查[9]。结合三维超声心动图成像、组织多普勒和斑点追踪超声心动图(speckle tracking echocardiography, STE)等新型超声技术,可以更全面地评估心脏的结构和功能。然而,超声易受声窗限制,软组织的分辨率低,对操作人员有一定的依赖性。同时,对于存在胸壁畸形、脊柱侧弯和呼吸功能障碍的DMD患者,获得最佳的声学窗口是特别困难的,超声心动图在技术上可能具有挑战性,从而限制了诊断效率。放射性核素心肌断层显像是一种判断心肌血流灌注、心脏功能和心肌细胞活性的无创性检查方法,是帮助确定原发性心肌病、代谢性心肌病等分型以及心肌受累情况的有效手段。不过由于辐射暴露以及对心脏结构和血流方面显示能力有限,因此在临床上的普及应用受到限制[12]。同样地,虽然心脏CT可以提供大量的解剖细节以及功能信息,但是辐射暴露限制了它的应用,由于患者多为儿童,且需要进行多次成像检查,因此它在DMD患者中并不是常规使用的,目前尚未见CT评价DMD患者心肌损害的报道。CMR无电离辐射,不受声窗限制,多参数、多序列、多平面成像,可一站式评估心脏的结构和功能。CMR目前已作为测量心室容量和功能的参考标准,能够准确评估心脏结构和功能。此外,CMR独特的心肌组织特征序列可以无创表征炎症、水肿、纤维化和脂肪替代等在内的心肌组织改变,有助于早期发现心脏损伤,因此已成为诊断和随访DMD患者的理想工具[13]

3 CMR技术评估DMD心肌病研究进展

3.1 心脏电影成像

       心脏电影成像是以梯度回波序列为基础,能获得单个层面心动周期内不同时相的一系列图像,不仅可观察心脏结构及运动状态,经分析还可得到射血分数、心室容积、心肌质量等一系列心功能参数。DMD通常表现为整体收缩功能障碍和形态变化如左室扩大,这些都可以通过CMR电影图像准确地评估。与超声心动图相比,CMR不受声窗的限制,可以提供更完整和更准确的左心功能分析,具有更好的重复性。研究表明,DMD患者基于超声心动图和CMR获得的左室功能之间的相关性较弱[14],该项研究中39%的患者超声心动图图像不佳,在CMR显示的LVEF低于55%的患者中,只有一半在超声心动图上发现减弱,提示CMR应该常规并早期应用于DMD的儿童功能评估。多项研究表明DMD患者通常在疾病的中晚期存在LVEF降低[15, 16],但描述DMD患者右室结构和功能的文献较少。一项对28名DMD患者的研究显示[17],与健康对照组相比,DMD患儿LVEF明显下降(50.1%±11.7% vs. 57.0%±5.8%,P<0.05),但右心射血分数得到了保留(51.8%±9.9% vs. 54.2%±7.2%,P=0.31),这可能是由于呼吸改善后,相关的后负荷减少;与此同时,右室心肌质量却明显下降[(29.8±9.7)g vs.(48.0±15.7)g,P<0.05]。MEHMOOD等[18]利用CMR探究DMD患者右室大小和功能与肺功能的关系,发现右室射血分数和右室舒张末期容积与用力肺活量呈显著正相关(r分别为0.31和0.39,P<0.05),提示心功能的干预措施可能有效延缓肺功能的下降并提高生活质量。除了定量心功能参数,电影序列还可以评估室壁运动功能及室壁厚度。PRAKASH等[19]通过CMR电影成像发现24%的DMD患儿存在左心室壁整体运动功能减退。此外,MAVROGENI等[20]比较了12名接受血管紧张素转换酶抑制剂治疗的DMD患者和12名未接受心脏保护治疗的DMD男孩的CMR结果,结果显示,后者的左心室容量明显增大,LVEF明显降低,表明心脏电影成像可作为DMD患者治疗监测的一种潜在工具。

3.2 钆对比剂延迟增强成像

       钆对比剂延迟增强成像(late gadolinium enhanced, LGE)是最早用于评估心肌组织学异常的方法,也是目前检测DMD局灶性心肌纤维化以及评价其严重程度的参考标准[21]。已有研究表明肌营养不良患者心肌LGE阳性区域与病理活检所示纤维化区域一致,主要发生在基底下壁和下外侧壁,从游离壁心外膜下开始逐渐浸润[22]。该影像表现与病毒性心肌炎相似,有学者怀疑在DMD和病毒性心肌炎患者中,可能存在导致心肌损害的共同途径[23]。既往一系列研究已证实即使在没有超声心动图异常的情况下,LGE检测到的局灶性纤维化也可能存在[13,24]。近几年关于LGE在预后评估中的价值越来越受重视。FLORIAN等[25]通过探究Duchenne型和Becker型肌营养不良患者心脏受累的表型表达与心脏不良事件发生之间的关系,发现左室收缩功能受损(LVEF≤45%)和LGE“透壁”模式是DMD患者心脏不良事件的独立预测因子。另有研究对314例DMD患儿进行CMR检查发现,即使在10岁以下的DMD患者中,也可能受到纤维化的影响;相比于室间隔段,LGE在游离壁出现更为普遍(42.7% vs. 5.3%);不仅如此,LGE发生率随着年龄增长和LVEF降低而增加,与全因死亡率相关,推测LGE可能是帮助管理DMD相关心脏病的重要临床生物标志物[26]。TANDON等[27]在98名DMD患者队列中进行了至少4次的连续CMR检查,发现对于LGE阴性(不存在纤维化)的患者,LVEF每年下降0.58%±0.1%;而LGE阳性(存在纤维化)的患者,LVEF每年下降程度更重(2.2%±0.31%)。该研究还发现,LGE阳性的心肌节段的数量随着年龄的增长而增加,而较长的类固醇治疗时间与LGE阳性节段增加减缓有关。HENSON等[28]通过LGE探究肥胖与DMD患者心功能障碍的关联,证明DMD患者的肥胖与心功能障碍和LGE阳性之间存在独立关联,因此提出预防肥胖可能会减缓DMD患者心室功能障碍的发展。JAMES等[29]回顾性研究发现14岁之前表现出LGE阳性的DMD患者左室缩短分数下降更快(P=0.028)。尽管早期进行了药物治疗,但CMR上LGE检测到的早发心肌纤维化与心肌病的早期进展相关。

3.3 T1 mapping

       随着CMR定量技术的发展,T1 mapping技术的应用可以定量测定组织T1值,从而评估早期微小病变及心肌弥漫性病变等在延迟强化序列上不易发现的病灶[30]。按照是否使用对比剂分为平扫T1 mapping(Native T1 mapping)及增强T1 mapping(post-contrast T1 mapping)。由于延迟强化技术需要在使用对比剂后才能反映心肌活性改变,Native T1 mapping提供了一种不依赖于对比剂的成像手段,尤其有利于合并有肾病不能耐受钆对比剂的患者,并且避免了多次使用钆对比剂后大脑出现钆沉积[31]。Native T1弛豫时间随着间质间隙的扩大(如心肌纤维化)和心肌水肿的存在而逐渐增加。XU等[32]研究发现尽管LGE阴性的DMD患儿整体Native T1值未升高,但是外层及基底前侧壁的Native T1值却显著高于健康对照组,进一步证实DMD患者的心肌纤维化更常见于游离壁心外膜下。众所周知,在DMD患者中可观察到肌钙蛋白水平升高,并可能随疾病进展而变化。一项纳入30例DMD患者的前瞻性研究发现,间隔壁的Native T1值与肌钙蛋白Ⅰ水平呈显著正相关(r2=0.173,P=0.02)[33],证明Native T1 mapping可准确反映并监测DMD心肌病病情进展情况。由于右心室壁较薄,因此对右心室进行的T1 mapping评估相对较少。DUAL等[17]利用CMR对DMD右室进行研究发现,与对照组相比,DMD男孩的Native T1值显著升高。细胞外容积分数(extracellular volume fraction, ECV)是基于T1 mapping技术,通过分别获得注射对比剂前后的T1值及血细胞比容再运用特定计算公式获得的一个新指标。作为一个比值,ECV校正了各种因素(如场强、对比剂注射剂量、延迟扫描时间、扫描参数等)对T1值的影响,是一个相对更加稳定的指标[34]。MAFORO等[15]首次利用3 T MRI探究DMD和对照组心肌差异,结果发现T1 mapping的表现优于传统的LVEF,且ECV是预测LGE是否存在的最佳生物标志物(AUC=0.95)。不过,OLIVIERI等[35]通过SR脉冲准备的单激发(saturation recovery single-shot acquisition, SASHA)和IR脉冲准备的改良版Look-Lock反转恢复(modified Look-Locker inversion-recovery, MOLLI)序列进一步比较Native T1和ECV测量区分DMD和对照组心肌疾病风险的能力,发现Native T1可以在没有LGE的情况下识别DMD患者的早期变化,并有助于比ECV更有效地预测疾病严重程度。这些研究证明Native T1 mapping和ECV用于在组织水平检测早期和更细微的心脏受累迹象的可行性。

3.4 T2 mapping

       DMD患者心肌存在不同程度的心肌水肿和炎性细胞浸润,心肌水肿或炎症均可引起心肌T2弛豫时间的改变。心肌水肿可以用T2加权短时反转恢复(即T2黑血)序列进行直观评估。然而,这一序列容易出现伪影,限制了其可靠性和重复性。与传统T2加权黑血序列相比,T2 mapping能够较好地抑制心腔内慢血流所致的心内膜下、心尖部伪影,能准确定量评估心肌水肿的程度和范围。不过早期的T2 mapping研究多用于评估DMD患者的骨骼肌,关于其在DMD患者心肌中的研究较少。2005年,MAVROGENI等[36]首次进行了DMD男孩心脏受累的T2 mapping研究。该研究比较17例无心肺受累症状的DMD患者和17例健康志愿者,结果发现DMD患者的心脏T2弛豫时间较低[(37±6)ms vs.(58±7)ms,P<0.001],且心脏的T2弛豫时间随着年龄的增长而减少(r=-0.80,P<0.001)。随后,MAVROGENI等[37]进一步证实,DMD患者的心肌活检标本中存在活动性心肌炎,且心脏炎症的存在与心力衰竭进展加快有关,提示早期监测心肌炎症的重要性。HAGENBUCH等[38]利用CMR评估26例DMD男孩与13例健康男孩的左心室T2弛豫时间分布,以试图描述与心功能不全严重程度相关的心肌T2异质性。结果发现DMD组侧壁的T2弛豫时间及异质性均高于室间隔,且DMD组的T2异质性随着年龄的增长和LVEF的降低而逐渐上升。此外,这项研究首次将T2弛豫时间与应力联系起来,整体周向应变(global circumferential strain, GCS)减少的患者的T2异质性显著高于射血分数和GCS均正常的DMD患者,因此证明LVEF和GCS降低与T2异质性增加密切相关。GAUR等[39]的研究也证实,DMD患者的前间隔段心肌T2弛豫时间显著低于健康志愿者(42 ms vs. 45 ms,P=0.04)。

3.5 特征追踪成像

       DMD患者心肌纤维化改变通常分布不均,导致节段性室壁运动异常。应变成像是一种用来量化局部组织形变的新技术[40]。由于疾病最先累及心外膜,而心外膜心肌纤维的方向主要是周向,因此相比于纵向应力和径向应力,当前研究多关注于DMD患儿周向应力(circumferential strain, CS)的改变。磁共振特征追踪(feature tracking, FT)技术是一种在平衡稳态自由进动序列的基础上得到心肌应变参数的定量技术,由于其无须特殊序列、后处理简便、省时等优点,在临床研究及实践中的应用日益广泛[41]。研究显示即使在LVEF正常且无LGE的DMD患者中,GCS仍显著低于对照组[42, 43]。近期AZZU等[44]对包括DMD在内的111例神经肌肉疾病患者回顾性研究发现,3D整体纵向应力(global longitudinal strain, GLS)与对照组相比也有显著受损(P<0.001),提示除GCS外,GLS也可作为DMD心肌受累的应变指标。SIEGEL等[45]在24例DMD患者和8例正常人中比较了基于CMR-FT与STE的心肌应变,结果表明DMD组基于CMR-FT得到的GCS明显低于对照组(-18.8%±6.1% vs. -25.5%±3.2%,P<0.001)。值得一提的是,经CMR-FT检测到前侧壁和下侧壁的CS与对照组之间存在差异,但是这些差异经STE并未发现,证明与STE相比,CMR-FT测量提供了对DMD患者早期心脏受累更敏感的评估。已有研究将CS作为临床试验的替代终点,以比较类固醇和血管紧张素转换酶抑制剂对DMD心肌病的疗效[46],提示FT对评价疗效及制订干预策略有潜在的价值。此外,左室应变可用于DMD患者的风险预测。RAUCCI等[47]的一项研究对66名DMD患者随访发现,GLS和GCS均是DMD患者LGE存在的预测因子(OR=2.6,P=0.029和OR=2.3,P=0.049)。不过,他们建议当可以安全使用对比剂时,这些指标不应取代LGE。最近的一项回顾性病例对照研究[48]比较了30名DMD心肌病(+DMDAC,定义为LVEF<50%或3年内LVEF下降10%)患者与年龄匹配的DMD非心肌病(-DMDAC,定义为LVEF>55%)患者的CMR结果,发现在进展为DMD心肌病之前,+DMDAC中的GLS和GCS与-DMDAC相比显著降低(25.1%±6.0% vs. 29.0%±6.3%,P=0.011;-15.4%±2.4% vs. -17.3%±2.6%,P=0.003)。在不同的应变测量中,3D GCS在其队列中预测+DMDAC的曲线下面积最高。

4 总结及展望

       心肌病已成为DMD患者的首要死因,其精确评价及积极干预相关研究亟待引起高度重视。值得注意的是,由于DMD患者心脏受累的早期症状并不典型且无特异性,一旦出现症状则容易快速进展为不可逆心力衰竭。CMR作为目前DMD心肌病检测和随访的首选方法,可以综合评价心室功能、心肌组织的脂肪替代和纤维化改变,尤其是组织特征成像和特征追踪等新技术,能够揭示DMD的早期病理生理变化。不过,CMR在DMD心肌病中应用研究仍存在以下局限性:第一,由于部分新技术目前处于科学研究阶段,仍存在参数不统一、图像质量不稳定等问题;第二,对疗效评价和危险分层方面的研究较少;第三,研究样本量相对较小,缺乏多中心研究及系统性研究。未来还需要更进一步地研究,以确定mapping等技术检测DMD心肌受累的阈值,CMR预测心律失常并发症的可能作用以及CMR影像表现对不同的DMD基因亚型预后的影响。相信随着技术的逐步完善,未来这些CMR新技术有望应用于临床,在疾病的早期诊断、病情监测、转归预测和危险分层中发挥更重要的作用。

[1]
ARAUJO A P Q C, NARDES F, FORTES C P D D, et al. Brazilian consensus on Duchenne muscular dystrophy. Part 2: rehabilitation and systemic care[J]. Arq Neuropsiquiatr, 2018, 76(7): 481-489. DOI: 10.1590/0004-282X20180062.
[2]
DUAN D S, GOEMANS N, TAKEDA S, et al. Duchenne muscular dystrophy[J/OL]. Nat Rev Dis Primers, 2021, 7(1): 13 [2023-03-30]. https://www.nature.com/articles/s41572-021-00248-3. DOI: 10.1038/s41572-021-00248-3.
[3]
SCHULTZ T I, RAUCCI F J, SALLOUM F N. Cardiovascular disease in Duchenne muscular dystrophy: overview and insight into novel therapeutic targets[J]. JACC Basic Transl Sci, 2022, 7(6): 608-625. DOI: 10.1016/j.jacbts.2021.11.004.
[4]
BIRNKRANT D J, BUSHBY K, BANN C M, et al. Diagnosis and management of Duchenne muscular dystrophy, part 2: respiratory, cardiac, bone health, and orthopaedic management[J]. Lancet Neurol, 2018, 17(4): 347-361. DOI: 10.1016/S1474-4422(18)30025-5.
[5]
WILTON-CLARK H, YOKOTA T. Recent trends in antisense therapies for Duchenne muscular dystrophy[J/OL]. Pharmaceutics, 2023, 15(3): 778 [2023-03-30]. https://www.mdpi.com/1999-4923/15/3/778. DOI: 10.3390/pharmaceutics15030778.
[6]
ADORISIO R, MENCARELLI E, CANTARUTTI N, et al. Duchenne dilated cardiomyopathy: cardiac management from prevention to advanced cardiovascular therapies[J/OL]. J Clin Med, 2020, 9(10): 3186 [2023-03-30]. https://www.mdpi.com/2077-0383/9/10/3186. DOI: 10.3390/jcm9103186.
[7]
CHRZANOWSKI S M, DARRAS B T, RUTKOVE S B. The value of imaging and composition-based biomarkers in Duchenne muscular dystrophy clinical trials[J]. Neurotherapeutics, 2020, 17(1): 142-152. DOI: 10.1007/s13311-019-00825-1.
[8]
CONNUCK D M, SLEEPER L A, COLAN S D, et al. Characteristics and outcomes of cardiomyopathy in children with Duchenne or Becker muscular dystrophy: a comparative study from the Pediatric Cardiomyopathy Registry[J]. Am Heart J, 2008, 155(6): 998-1005. DOI: 10.1016/j.ahj.2008.01.018.
[9]
LEE S, LEE M, HOR K N. The role of imaging in characterizing the cardiac natural history of Duchenne muscular dystrophy[J]. Pediatr Pulmonol, 2021, 56(4): 766-781. DOI: 10.1002/ppul.25227.
[10]
FOX H, MILLINGTON L, MAHABEER I, et al. Duchenne muscular dystrophy[J/OL]. BMJ, 2020, 368: l7012 [2023-03-30]. https://www.bmj.com/content/368/bmj.l7012. DOI: 10.1136/bmj.l7012.
[11]
BUSHBY K, FINKEL R, BIRNKRANT D J, et al. Diagnosis and management of Duchenne muscular dystrophy, part 2: implementation of multidisciplinary care[J]. Lancet Neurol, 2010, 9(2): 177-189. DOI: 10.1016/S1474-4422(09)70272-8.
[12]
POONJA S, POWER A, MAH J K, et al. Current cardiac imaging approaches in Duchenne muscular dystrophy[J]. J Clin Neuromuscul Dis, 2018, 20(2): 85-93. DOI: 10.1097/CND.0000000000000204.
[13]
GRIGORATOS C, AIMO A, BARISON A, et al. Cardiac magnetic resonance in patients with muscular dystrophies[J]. Eur J Prev Cardiol, 2021, 28(14): 1526-1535. DOI: 10.1177/2047487320923052.
[14]
BUDDHE S, LEWIN M, OLSON A, et al. Comparison of left ventricular function assessment between echocardiography and MRI in Duchenne muscular dystrophy[J]. Pediatr Radiol, 2016, 46(10): 1399-1408. DOI: 10.1007/s00247-016-3622-y.
[15]
MAFORO N G, MAGRATH P, MOULIN K, et al. T1-Mapping and extracellular volume estimates in pediatric subjects with Duchenne muscular dystrophy and healthy controls at 3T[J/OL]. J Cardiovasc Magn Reson, 2020, 22(1): 85 [2023-03-30]. https://jcmr-online.biomedcentral.com/articles/10.1186/s12968-020-00687-z. DOI: 10.1186/s12968-020-00687-z.
[16]
PANOVSKÝ R, PEŠL M, HOLEČEK T, et al. Cardiac profile of the Czech population of Duchenne muscular dystrophy patients: a cardiovascular magnetic resonance study with T1 mapping[J/OL]. Orphanet J Rare Dis, 2019, 14(1): 10 [2023-03-30]. https://ojrd.biomedcentral.com/articles/10.1186/s13023-018-0986-0. DOI: 10.1186/s13023-018-0986-0.
[17]
DUAL S A, MAFORO N G, MCELHINNEY D B, et al. Right ventricular function and T1-mapping in boys with Duchenne muscular dystrophy[J]. J Magn Reson Imaging, 2021, 54(5): 1503-1513. DOI: 10.1002/jmri.27729.
[18]
MEHMOOD M, AMBACH S A, TAYLOR M D, et al. Relationship of Right Ventricular Size and Function with Respiratory Status in Duchenne Muscular Dystrophy [J]. Pediatr Cardiol, 2016, 37(5): 878-883. DOI: 10.1007/s00246-016-1362-2.
[19]
PRAKASH N, SUTHAR R, SIHAG B K, et al. Cardiac MRI and echocardiography for early diagnosis of cardiomyopathy among boys with Duchenne muscular dystrophy: a cross-sectional study[J/OL]. Front Pediatr, 2022, 10: 818608 [2023-03-30]. https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fped.2022.818608/full. DOI: 10.3389/fped.2022.818608.
[20]
MAVROGENI S, GIANNAKOPOULOU A, PAPAVASILIOU A, et al. Cardiac profile of asymptomatic children with Becker and Duchenne muscular dystrophy under treatment with steroids and with/without perindopril[J/OL]. BMC Cardiovasc Disord, 2017, 17(1): 197 [2023-03-30]. https://bmccardiovascdisord.biomedcentral.com/articles/10.1186/s12872-017-0627-x. DOI: 10.1186/s12872-017-0627-x.
[21]
XIE L J, XU R, XU Z Y, et al. Myocardial motion-corrected phase-sensitive inversion recovery late gadolinium enhancement in free breathing paediatric patients: a comparison with single-shot coherent gradient echo ("TrueFISP") phase-sensitive inversion recovery[J/OL]. Clin Radiol, 2021, 76(6): 471.e17-471.e25 [2023-03-30]. https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0009926021000799?via%3Dihub. DOI: 10.1016/j.crad.2021.01.018.
[22]
YILMAZ A, GDYNIA H J, BACCOUCHE H, et al. Cardiac involvement in patients with Becker muscular dystrophy: new diagnostic and pathophysiological insights by a CMR approach[J/OL]. J Cardiovasc Magn Reson, 2008, 10(1): 50 [2023-03-30]. https://jcmr-online.biomedcentral.com/articles/10.1186/1532-429X-10-50. DOI: 10.1186/1532-429X-10-50.
[23]
SANCHEZ F, WEITZ C, GUTIERREZ J M, et al. Cardiac MR imaging of muscular dystrophies[J]. Curr Probl Diagn Radiol, 2022, 51(2): 225-234. DOI: 10.1067/j.cpradiol.2020.12.010.
[24]
ALMOGHEER B, ANTONOPOULOS A S, AZZU A, et al. Diagnostic and prognostic value of cardiovascular magnetic resonance in neuromuscular cardiomyopathies[J]. Pediatr Cardiol, 2022, 43(1): 27-38. DOI: 10.1007/s00246-021-02686-y.
[25]
FLORIAN A, LUDWIG A, ENGELEN M, et al. Left ventricular systolic function and the pattern of late-gadolinium-enhancement independently and additively predict adverse cardiac events in muscular dystrophy patients[J/OL]. J Cardiovasc Magn Reson, 2014, 16(1): 81 [2023-03-30]. https://jcmr-online.biomedcentral.com/articles/10.1186/s12968-014-0081-1. DOI: 10.1186/s12968-014-0081-1.
[26]
HOR K N, TAYLOR M D, AL-KHALIDI H R, et al. Prevalence and distribution of late gadolinium enhancement in a large population of patients with Duchenne muscular dystrophy: effect of age and left ventricular systolic function[J/OL]. J Cardiovasc Magn Reson, 2013, 15(1): 107 [2023-03-30]. https://jcmr-online.biomedcentral.com/articles/10.1186/1532-429X-15-107. DOI: 10.1186/1532-429X-15-107.
[27]
TANDON A, VILLA C R, HOR K N, et al. Myocardial fibrosis burden predicts left ventricular ejection fraction and is associated with age and steroid treatment duration in Duchenne muscular dystrophy[J/OL]. J Am Heart Assoc, 2015, 4(4): e001338 [2023-03-30]. https://www.ahajournals.org/doi/10.1161/JAHA.114.001338?url_ver=Z39.88-2003&rfr_id=ori:rid:crossref.org&rfr_dat=cr_pub%20%200pubmed. DOI: 10.1161/JAHA.114.001338.
[28]
HENSON S E, LANG S M, KHOURY P R, et al. The effect of adiposity on cardiovascular function and myocardial fibrosis in patients with Duchenne muscular dystrophy[J/OL]. J Am Heart Assoc, 2021, 10(19): e021037 [2023-03-30]. https://www.ahajournals.org/doi/10.1161/JAHA.121.021037?url_ver=Z39.88-2003&rfr_id=ori:rid:crossref.org&rfr_dat=cr_pub%20%200pubmed. DOI: 10.1161/JAHA.121.021037.
[29]
JAMES L, MENTEER J, MOSS L C, et al. Early-onset late gadolinium enhancement is a prognostic factor for Duchenne cardiomyopathy[J]. Pediatr Cardiol, 2023, 44(2): 433-440. DOI: 10.1007/s00246-022-02989-8.
[30]
FOGEL M A, ANWAR S, BROBERG C, et al. Society for Cardiovascular Magnetic Resonance/European Society of Cardiovascular Imaging/American Society of Echocardiography/Society for Pediatric Radiology/North American Society for Cardiovascular Imaging Guidelines for the use of cardiovascular magnetic resonance in pediatric congenital and acquired heart disease: endorsed by The American Heart Association[J/OL]. J Cardiovasc Magn Reson, 2022, 24(1): 37 [2023-03-30]. https://jcmr-online.biomedcentral.com/articles/10.1186/s12968-022-00843-7. DOI: 10.1186/s12968-022-00843-7.
[31]
MOTOKI T, SHIMIZU-MOTOHASHI Y, SAITO I, et al. Renal dysfunction can occur in advanced-stage Duchenne muscular dystrophy[J]. Muscle Nerve, 2020, 61(2): 192-197. DOI: 10.1002/mus.26757.
[32]
XU K, XU H Y, XU R, et al. Global, segmental and layer specific analysis of myocardial involvement in Duchenne muscular dystrophy by cardiovascular magnetic resonance native T1 mapping[J/OL]. J Cardiovasc Magn Reson, 2021, 23(1): 110 [2023-03-30]. https://jcmr-online.biomedcentral.com/articles/10.1186/s12968-021-00802-8. DOI: 10.1186/s12968-021-00802-8.
[33]
VOLETI S, OLIVIERI L, HAMANN K, et al. Troponin I levels correlate with cardiac MR LGE and native T1 values in Duchenne muscular dystrophy cardiomyopathy and identify early disease progression[J]. Pediatr Cardiol, 2020, 41(6): 1173-1179. DOI: 10.1007/s00246-020-02372-5.
[34]
THOMAS K E, FOTAKI A, BOTNAR R M, et al. Imaging methods: magnetic resonance imaging[J/OL]. Circ Cardiovasc Imaging, 2023, 16(1): e014068 [2023-03-30]. https://www.ahajournals.org/doi/10.1161/CIRCIMAGING.122.014068?url_ver=Z39.88-2003&rfr_id=ori:rid:crossref.org&rfr_dat=cr_pub%20%200pubmed. DOI: 10.1161/CIRCIMAGING.122.014068.
[35]
OLIVIERI L J, KELLMAN P, MCCARTER R J, et al. Native T1 values identify myocardial changes and stratify disease severity in patients with Duchenne muscular dystrophy[J/OL]. J Cardiovasc Magn Reson, 2016, 18(1): 72 [2023-03-30]. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/27788681/. DOI: 10.1186/s12968-016-0292-8.
[36]
MAVROGENI S, TZELEPIS G E, ATHANASOPOULOS G, et al. Cardiac and sternocleidomastoid muscle involvement in Duchenne muscular dystrophy: an MRI study[J]. Chest, 2005, 127(1): 143-148. DOI: 10.1378/chest.127.1.143.
[37]
MAVROGENI S, PAPAVASILIOU A, SPARGIAS K, et al. Myocardial inflammation in Duchenne Muscular Dystrophy as a precipitating factor for heart failure: a prospective study[J/OL]. BMC Neurol, 2010, 10: 33 [2023-03-30]. https://bmcneurol.biomedcentral.com/articles/10.1186/1471-2377-10-33. DOI: 10.1186/1471-2377-10-33.
[38]
HAGENBUCH S C, GOTTLIEBSON W M, WANSAPURA J, et al. Detection of progressive cardiac dysfunction by serial evaluation of circumferential strain in patients with Duchenne muscular dystrophy[J]. Am J Cardiol, 2010, 105(10): 1451-1455. DOI: 10.1016/j.amjcard.2009.12.070.
[39]
GAUR L, HANNA A, BANDETTINI W P, et al. Upper arm and cardiac magnetic resonance imaging in Duchenne muscular dystrophy[J]. Ann Clin Transl Neurol, 2016, 3(12): 948-955. DOI: 10.1002/acn3.367.
[40]
EARL C C, SOSLOW J H, MARKHAM L W, et al. Myocardial strain imaging in Duchenne muscular dystrophy[J/OL]. Front Cardiovasc Med, 2022, 9: 1031205 [2023-03-30]. https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fcvm.2022.1031205/full. DOI: 10.3389/fcvm.2022.1031205.
[41]
LANGE T, SCHUSTER A. Quantification of myocardial deformation applying CMR-feature-tracking-all about the left ventricle?[J]. Curr Heart Fail Rep, 2021, 18(4): 225-239. DOI: 10.1007/s11897-021-00515-0.
[42]
EARL C C, PYLE V I, CLARK S Q, et al. Localized strain characterization of cardiomyopathy in Duchenne muscular dystrophy using novel 4D kinematic analysis of cine cardiovascular magnetic resonance[J/OL]. J Cardiovasc Magn Reson, 2023, 25(1): 14 [2023-03-30]. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/36793101/. DOI: 10.1186/s12968-023-00922-3.
[43]
PANOVSKÝ R, PEŠL M, MÁCHAL J, et al. Quantitative assessment of left ventricular longitudinal function and myocardial deformation in Duchenne muscular dystrophy patients[J/OL]. Orphanet J Rare Dis, 2021, 16(1): 57 [2023-03-30]. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/33516230/. DOI: 10.1186/s13023-021-01704-9.
[44]
AZZU A, ANTONOPOULOS A S, KRUPICKOVA S, et al. Myocardial strain analysis by cardiac magnetic resonance 3D feature-tracking identifies subclinical abnormalities in patients with neuromuscular disease and no overt cardiac involvement[J]. Eur Heart J Cardiovasc Imaging, 2023, 24(4): 503-511. DOI: 10.1093/ehjci/jeac129.
[45]
SIEGEL B, OLIVIERI L, GORDISH-DRESSMAN H, et al. Myocardial strain using cardiac MR feature tracking and speckle tracking echocardiography in Duchenne muscular dystrophy patients[J]. Pediatr Cardiol, 2018, 39(3): 478-483. DOI: 10.1007/s00246-017-1777-4.
[46]
HOR K N, MAZUR W, TAYLOR M D, et al. Effects of steroids and angiotensin converting enzyme inhibition on circumferential strain in boys with Duchenne muscular dystrophy: a cross-sectional and longitudinal study utilizing cardiovascular magnetic resonance[J/OL]. J Cardiovasc Magn Reson, 2011, 13(1): 60 [2023-03-30]. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/22011358/. DOI: 10.1186/1532-429X-13-60.
[47]
RAUCCI F J, XU M, GEORGE-DURRETT K, et al. Non-contrast cardiovascular magnetic resonance detection of myocardial fibrosis in Duchenne muscular dystrophy[J/OL]. J Cardiovasc Magn Reson, 2021, 23(1): 48 [2023-03-30]. https://jcmr-online.biomedcentral.com/articles/10.1186/s12968-021-00736-1. DOI: 10.1186/s12968-021-00736-1.
[48]
SIDDIQUI S, ALSAIED T, HENSON S E, et al. Left ventricular magnetic resonance imaging strain predicts the onset of Duchenne muscular dystrophy-associated cardiomyopathy[J/OL]. Circ Cardiovasc Imaging, 2020, 13(11): e011526 [2023-03-30]. https://www.ahajournals.org/doi/10.1161/CIRCIMAGING.120.011526?url_ver=Z39.88-2003&rfr_id=ori:rid:crossref.org&rfr_dat=cr_pub%20%200pubmed. DOI: 10.1161/CIRCIMAGING.120.011526.

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