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临床研究
MRI测量中国健康成年人球后视神经鞘直径与其相关因素的研究
刘畅 计海霞 田仰华 解义菊 王丽丹 邓克学

Cite this article as: Liu C, Ji HX, Tian YH, et al. Measurement of the diameter of retrobulbar optic nerve sheath in Chinese healthy adults by MRI and its related factors[J]. Chin J Magn Reson Imaging, 2022, 13(10): 103-107.本文引用格式:刘畅, 计海霞, 田仰华, 等. MRI测量中国健康成年人球后视神经鞘直径与其相关因素的研究[J]. 磁共振成像, 2022, 13(10): 103-107. DOI:10.12015/issn.1674-8034.2022.10.015.


[摘要] 目的 使用MRI测量中国健康成年人眼球后视神经鞘直径(optic nerve sheath diameter, ONSD),评估ONSD的正常值参考范围,并分析ONSD测量值的影响因素。材料与方法 回顾性选取2017年7月至2020年11月期间在中国科学技术大学附属第一医院接受脑部MRI检查的健康成年人资料。测量每只眼球后3 mm处的ONSD值和眼球横径(eyeball transverse diameter, ETD)值。采用线性回归分析眼球后ONSD值与年龄、性别、身高、体质量、体质量指数(body mass index, BMI)、平均动脉血压(mean arterial blood pressure, MABP)和ETD等变量之间的关系。结果 共413例受检者被纳入研究,男227例,女186例,年龄(42±12)岁。413例受检者磁共振测得的ONSD平均值为[4.76(95% CI:4.72~4.80)] mm。简单线性回归分析显示性别(P=0.002)和ETD(P=0.002)是ONSD平均值的影响因素。进一步的多元线性回归分析也显示性别(P<0.001)和ETD(P=0.001)与ONSD值相关。男性ONSD的平均值为(4.86±0.42)mm,而女性为(4.63±0.40)mm,两组之间存在显著差异(P<0.001)。进一步评估了ONSD/ETD,其平均值为0.22(95% CI:0.21~0.22 mm)。结论 本研究评估了MRI测量中国健康成年人ONSD的正常参考范围。性别和ETD是ONSD测量值的影响因素。不同性别的ONSD值差异表明,男性和女性需要单独的正常值参考范围。
[Abstract] Objective To evaluate the normal values of retrobulbar optic nerve sheath diameter (ONSD) in Chinese adults measured by MRI and analyze the potential factors affecting it.Materials and Methods The materials of healthy adults who underwent brain MRI examination for health screening between July 2017 and November 2020 were retrospective analyzed. The ONSD and eyeball transverse diameter (ETD) of each eye were measured at 3 mm behind the eye. Linear regression was used to determine the relationship between ONSD and the variables such as age, sex, height, weight, body mass index (BMI), mean arterial blood pressure (MABP), and ETD.Results A total of 413 subjects were included in the study. There were 227 males and 186 females, aged (42±12) years. The mean ONSD of 413 subjects was [4.76 (95% CI: 4.72-4.80)] mm. Upon simple linear regression analysis, we observed that the mean ONSD did vary with sex (P=0.002) and ETD (P=0.002). Further multiple linear regression analysis also showed that sex (P<0.001) and ETD (P=0.001) were associated with ONSD. The mean ONSD for males was (4.86±0.42) mm compared with (4.63±0.40) mm for females, which meant a significant difference between the two groups (P<0.001). We further assessed a normative value for the ONSD/ETD ratio, the mean value of which was 0.22 (95% CI: 0.21-0.22) mm.Conclusions This study established the range of MRI-based ONSD in healthy Chinese adults. Sex and ETD were the influencing factors of ONSD measurement. The difference in the ONSD value by sex suggest that separate normal reference ranges are need for men and women.
[关键词] 视神经鞘直径;健康;中国成年人;颅内压;磁共振成像
[Keywords] optic nerve sheath diameter;health;Chinese adult;intracranial pressure;magnetic resonance imaging

刘畅 1   计海霞 2   田仰华 2   解义菊 1   王丽丹 1   邓克学 1*  

1 中国科学技术大学附属第一医院南区影像中心,合肥 230036

2 安徽医科大学第一附属医院神经内科,合肥 230032

邓克学,E-mail:dengkexue-anhui@163.com

作者利益冲突声明:全体作者均声明无利益冲突。


基金项目: 国家自然科学基金 32071054
收稿日期:2022-06-08
接受日期:2022-09-28
中图分类号:R445.2  R322.85 
文献标识码:A
DOI: 10.12015/issn.1674-8034.2022.10.015
本文引用格式:刘畅, 计海霞, 田仰华, 等. MRI测量中国健康成年人球后视神经鞘直径与其相关因素的研究[J]. 磁共振成像, 2022, 13(10): 103-107. DOI:10.12015/issn.1674-8034.2022.10.015

       高颅压的监测在神经系统疾病的治疗中非常重要,因为颅内压升高与脑疝、死亡等不良预后相关[1]。脑室内侵入性方法是测量颅内压(intracranial pressure, ICP)的金标准[2],但近年来,临床工作者们开始致力于寻找无创性ICP监测方法[3]。视神经是中枢神经系统的一部分,研究表明视神经鞘直径(optic nerve sheath diameter, ONSD)随着ICP的升高而增宽[4],是ICP的间接标志物,两个参数之间存在线性关系[5]。因此,ONSD及其精准测量方法越来越受到学者们的重视。

       MRI由于其检查的无创性[6]和空间分辨率高[7],可以清晰地显示眼眶结构,因此MRI检查视神经鞘是一个理想的方法,可以准确测量ONSD并提供关于ICP的可靠信息[8]。但是,MRI测量的ONSD正常范围值没有统一标准,因此很难确定ICP升高的诊断标准[9]。尽管一些研究已经使用MRI测量了ONSD的正常范围[10],但大多数研究都是基于白种人,而且只包含少量健康受试者。本研究基于中国人群,与既往研究相比扩大了样本量,旨在确定中国健康成人MRI测量ONSD值的正常范围标准,并进一步评估ONSD与临床和解剖学参数之间的关系。由于ONSD个体值的差异,结合既往研究结果,有学者选择ONSD/ETD作为一个比单独使用ONSD更能反映ICP增长的参数[11],因此本研究也探讨了ONSD/ETD正常值范围标准。

1 材料与方法

1.1 一般资料

       本研究设计遵守《赫尔辛基宣言》并经中国科学技术大学伦理委员会批准,批准文号:2020-P-027,免除受试者知情同意。回顾性分析2017年7月至2020年11月在中国科学技术大学附属第一医院体检中心接受脑部MRI检查的成年人资料。纳入标准:(1)视觉传导通路及脑组织的MRI检查均未见异常者;(2)最佳矫正视力或裸眼视力≥1.0;(3)年龄18~60岁者。排除标准:(1)眼部疾病(如视神经发育不良、视神经萎缩、视神经走行迂曲等)或神经系统疾病;(2)影响ICP的颅内病变;(3)因MRI图像质量不佳(如部分受试者检查过程中不能充分制动、视神经走形扭曲、扫描过程中导致的卷折伪影等)不能有效测量ONSD的受试者。

1.2 影像学检查

       所有受试者均使用Phlips Achieva 3 T超导型磁共振扫描仪进行MRI检查。应用三维时间飞越法磁共振血管造影(three dimensions-time of flight-magnetic resonance angiography, 3D-TOF-MRA)技术获得所有受试者的脑部MRI图像。成像参数如下:TR 19 ms,TE 3.4 ms,翻转角度20°,层厚1 mm,视野22.0 cm×22.0 cm,矩阵416×224。

1.3 图像处理

       MRI图像由一名经验丰富的放射科医生(副高职称,11年工作经验)独立评估,从图像存档和通信系统(iMedPACS V4.1,DHC软件公司,中国)中选择样本。使用3D-TOF-MRA图像测量每只眼球的ONSD和ETD(图1)。沿垂直于视神经长轴方向的冠状面断面测量眼球后3 mm处的ONSD,方法是将球后区域扩大10倍,使用电子卡尺测量[5,12]视神经的长径、短径取平均值。ONSD是指覆盖视神经的厚鞘外缘之间的距离,ETD是指眼球的横向直径(一侧视网膜到另一侧视网膜)[13]。每只眼球选择了四张视神经长轴方向的冠状面断面的ONSD和ETD图像进行测量[14]。每只眼球测量3次,测量的平均值作为最终值。

       临床数据是根据电子病历和健康检查报告获得的。记录每个受试者以下人口统计学和生理学数据:年龄、性别、体质量、身高、体质量指数(body mass index, BMI)、收缩压和舒张压。所有测量均在上午8:00~12:00之间进行。平均动脉血压(mean arterial blood pressure, MABP)计算公式为:收缩压×1/3+舒张压×2/3。

图1  将头颅三维时间飞越法磁共振血管造影图像的眼球及视神经放大10倍后的图像。取眼球后方3 mm处视神经的长轴方向为冠状位,展示此处的视神经最大截面,测量其长、短径的平均值。ONSD:视神经鞘直径;ETD:眼球横径。
Fig. 1  The images of the eye and optic nerve which were magnified 10 times on the cephalometric 3D-TOF-MRA image. The oblique coronal view of the optic nerve was taken 3 mm posterior to the eye to show the maximum cross-section of the optic nerve, and the average of its long and short diameters was measured. ONSD: optic nerve sheath diameter; ETD: eyeball transverse diameter.

1.4 统计学方法

       采用SPSS 17.0统计学软件进行数据分析,连续变量用均数±标准差(x¯±s)表示,而分类变量用频率和百分比表示。对数据进行正态分布检验,采用配对样本t检验比较左右眼球的ONSD和ONSD/ETD的差异。使用简单线性回归分析分别评估ONSD与年龄、性别、身高、体质量、BMI、MABP和ETD之间的相关性。在回归分析中,ONSD和ETD的值是双侧眼球的平均值。为了消除混杂因素的干扰,采用多元回归分析确定与ONSD相关的独立因素。在多元线性回归模型中,选择了在简单线性回归模型中P<0.05的所有变量。使用两独立样本t检验分析性别组间ONSD和ETD的差异。P<0.05为差异具有统计学意义。

2 结果

2.1 受试者基本资料

       受试者中,共排除15例[眼眶肿瘤(n=1)、卒中(n=3)、颅内肿瘤(n=5)、颅内血管畸形(n=3)和成像质量差(n=3)],最终413名健康受试者纳入本研究,其中男227名(55%),年龄21~60(42±12)岁;受试者的身高、体质量、BMI和MABP的平均值分别为(165.5±7.9)cm、(66.8±10.8)kg、(24.4±3.2)kg/m2和(100.8±12.9)mmHg(1mmHg≈0.133 kPa)。

2.2 ONSD、ETD和ONSD/ETD的测量结果

       通过MRI测量的ONSD、ETD和ONSD/ETD如表1所示。ONSD和ETD的平均值(95% CI)分别为4.76(4.72~4.80)mm和22.06(21.94~22.18)mm。两只眼睛的ONSD值没有显著差异(t=-0.116,P=0.908)。我们进一步评估了基于ONSD/ETD的MRI标准值。ONSD/ETD的平均值(95% CI)为0.22(0.21~0.22)。双眼的ONSD/ETD无显著差异(t=0.914,P=0.361)。

表1  MRI测量的健康成人ONSD、ETD和ONSD/ETD
Tab. 1  ONSD, ETD, and ONSD/ETD measured using MRI

2.3 影响ONSD的因素分析结果

       我们进一步评估了ONSD与年龄、性别、体质量、身高、BMI和MABP之间的关系,回归分析结果如表2所示。简单线性回归分析表明,ONSD与性别(P=0.002)和ETD(P=0.002)相关。将简单线性回归分析中P<0.05的所有变量纳入多元线性回归分析,分析结果显示ONSD与性别(P<0.001)和ETD(P=0.001)相关。根据多元线性回归结果,为了研究性别对ONSD的影响,参与者根据性别分为两组。表3列出了两组的ONSD、ETD和ONSD/ETD的平均值,男性的ONSD、ETD和ONSD/ETD值大于女性。两组之间的ONSD、ETD和ONSD/ETD值差异有统计学意义(t=5.558、5.025、1.979,P值分别为<0.001、<0.001、<0.05)。

表2  视神经鞘直径影响因素的线性回归分析结果
Tab. 2  Results of linear regression analyses of the relationships between optic nerve sheath diameter and other variables
表3  不同性别健康成年人ONSD、ETD和ONSD/ETD的对比
Tab. 3  ONSD, ETD, and ONSD/ETD among healthy individuals with different sex

3 讨论

       本研究使用3D-TOF-MRA评估中国成年人ONSD值的正常值范围,国内外文献鲜有报道应用此方法对中国人群进行大样本研究。本研究结果表明,成年人ONSD和ONSD/ETD的平均值分别为4.76(4.72~4.80)mm和0.22(0.21~0.22),初步得到了中国健康成人MRI测量ONSD值的正常范围标准,为诊断ICP升高提供了间接依据。进一步分析显示,成年人ONSD和ONSD/ETD与性别有关,而与年龄、体质量、身高、BMI和MABP无关。这表明,临床如果使用MRI测量的ONSD作为ICP升高的诊断指标,男性和女性可能需要单独的参考范围。

3.1 使用3D-TOF-MRA法测量ONSD比使用MRI其他序列及CT的优势

       MRI对软组织具有高分辨率的特点,使其成为显示视神经、视神经鞘及球后组织细节的首选影像学检查方法,但使用MRI测量ONSD的研究相对较少。在MRI的3D-TOF序列中,视神经表现为等信号被视神经鞘的低信号结构包绕,视神经鞘外的结构为高信号,不同组织之间分界明确,便于测量。T1序列显示视神经、视神经鞘及脑脊液均为等信号,三者之间边界没有明确的区分;T2序列可以有效区别三者之间的信号差别,但是层厚为1 mm时,图像的信噪比较低,扫描时间较长。CT对于软组织、神经成像的分辨率明显低于MRI,不能有效区分视神经鞘与视神经的组织差异性,对于ONSD的精准测量存在困难。

3.2 3D-TOF-MRA法测量ONSD可能优于使用超声测量

       由于超声的无创性和可重复性高,许多学者应用超声评估ONSD。与近期使用超声对健康中国成年人ONSD的测量研究[15]相比,本研究MRI数值(4.76±0.43)mm大于超声数值(3.46±0.28)mm。运用超声评估ONSD是有局限性的,如穿透性差、非标准切割平面、较差的空间分辨率和观察中的人为干扰等[16]。MRI的优点是可以对ONSD进行客观和可重复的测量。MRI提供了具有高空间分辨率的眼部图像,可以清晰地显示眼眶结构,从而避免了超声波的缺点。超声的上述缺点可能是导致两项研究不一致的原因。因此,我们认为MRI获得的ONSD是ICP的可靠标志物。对于某些特定患者(如凝血障碍和严重血小板功能障碍),该方法可能是准确检测ICP升高的最佳方法[17]

       有研究结果发现ETD和ONSD之间存在显著的相关性[18]。因此,基于ONSD个体值的差异,结合既往研究结果,有学者选择ONSD/ETD作为比单独使用ONSD更有用的参数来反映ICP的增加[19]。本研究中ONSD/ETD的平均值为0.22,这与之前一项使用MRI作为测量手段的研究结果相一致[10],但大于以往研究中超声和CT测量的平均值0.18和0.19[11]。未来需要多中心更大样本量的研究来探讨ONSD/ETD是否比单独使用ONSD更能反映ICP的增加。

3.3 使用MRI测量ONSD时应考虑种族差异

       以往的一些研究已经通过MRI确定欧美人种ONSD的正常值为3~5 mm[20]。欧洲和美国人群的平均值为5.08~5.72 mm,大于亚洲人群的平均值(4.71~5.10 mm)[21]。造成这种差异的原因包括以下几点:(1)欧洲/美洲和亚洲人群之间的种族和/或遗传差异[20, 21]。然而,由于先前研究[8, 9, 10,22, 23, 24, 25]的研究方法结果不一致,需要进一步研究以确认是否存在任何种族或遗传差异。(2)先前基于白种人参与者的研究使用常规T2加权图像评估ONSD值,扫描层厚在2~5 mm之间。由于视神经的直径为3~4 mm,所以该评估方法不够精确[26]。本研究中,测量ONSD使用的是层厚为1 mm的3D-TOF-MRA,在轴向图像中,我们选择了四幅显示每只眼球最大ONSD和ETD的层面图像进行测量,发现平均ONSD值与之前在亚洲进行的研究一致[27]。因此,使用当前方法获得的结果应比以前的研究更准确和可靠。研究结果提示,如果使用MRI测量的ONSD作为ICP升高的诊断指标,应考虑种族差异。

3.4 使用MRI测量ONSD时应考虑性别差异

       本研究结果还表明,性别与成年人ONSD显著相关,男性受检者的ONSD、ETD和ONSD/ETD平均值高于女性受检者。一项研究表明,健康男性的ONSD平均值高于健康女性[28]。Goeres等[29]对120名健康成年人进行了评估,并证明了男女ONSD的不同范围,证实了性别对ONSD的影响。原因可能是性别之间神经纤维密度的差异。这表明,如果使用MRI测量的ONSD作为ICP升高的诊断指标,男性和女性可能需要单独的参考范围。

3.5 局限性

       此项研究存在以下局限性:(1)MRI扫描期间的眼球位置可能会影响ONSD的测量,由于本研究是回顾性的,无法控制检查时受检者眼球的位置;(2)受检者属于健康体检者,根据受检者的体检报告,ICP被认为是相对正常的,不排除可能有少量受检者在ICP正常的情况下发生双眼ONSD增宽[30];(3)只有1名医生进行ONSD数据测量,测量结果可能会受个人主观影响;(4)MRI测量正常ONSD的更准确范围仍有待确定。在未来的研究中,应纳入大量的多中心和多种族样本。

       综上所述,与欧美人群不同,中国健康成年人群MRI测量的ONSD值和ONSD/ETD值的平均值分别为分别为4.76(4.72~4.80)mm和0.22(0.21~0.22)。ONSD与ETD和性别显著相关。不同性别ONSD值的差异表明男性和女性需要单独的正常值参考范围。

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