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经验交流
基于颅脑MRI/MRA影像学的烟雾综合征急性脑梗死模式与血管狭窄特征的相关性研究
刘尚宽 郭翔 于昊 陈雨各 陈月芹

Cite this article as: Liu SK, Guo X, Yu H, et al. The relationship between the patterns of acute cerebral infarction and the features of vascular stenosis in moyamoya syndrome based on cerebral MRI/MRA imaging[J]. Chin J Magn Reson Imaging, 2022, 13(8): 80-83,91.本文引用格式:刘尚宽, 郭翔, 于昊, 等. 基于颅脑MRI/MRA影像学的烟雾综合征急性脑梗死模式与血管狭窄特征的相关性研究[J]. 磁共振成像, 2022, 13(8): 80-83, 91. DOI:10.12015/issn.1674-8034.2022.08.015.


[摘要] 目的 探讨烟雾综合征(moyamoya syndrome, MMS)大血管狭窄特征与脑梗死模式的关系。材料与方法 回顾性分析自2016年10月至2020年4月在济宁医学院附属医院确诊的101例MMS患者的临床及影像资料。所有患者均行MRI平扫及磁共振血管成像(magnetic resonance angiography, MRA)检查,根据患者是否存在脑梗死分为梗死组及无梗死组,脑梗死模式分为穿支动脉梗死、皮质动脉梗死、分水岭梗死及多发性梗死;以单侧大脑半球为单位进行评估,根据Houkin's MRA评分标准对颈内动脉(internal carotid artery, ICA)、大脑前动脉(anterior cerebral artery, ACA)、大脑中动脉(middle cerebral artery, MCA)、大脑后动脉(posterior cerebral artery, PCA)狭窄程度进行评价,采用卡方检验评价组间大血管受累率以及脑梗死模式与大血管狭窄程度的相关性,采用Spearman相关分析评价MRA评分与脑梗死模式的关系。结果 101例MMS患者中梗死组42例(48侧半球),无梗死组59例(102侧半球)。梗死模式分别为皮质动脉梗死(29.2%)、穿支动脉梗死(16.7%)、分水岭梗死(16.7%)及多发性梗死(37.5%)。梗死侧与无梗死侧MMS的大脑半球相比,ACA、MCA及 ICA受累比例差异无统计学意义(P均>0.05),梗死侧PCA受累比例明显高于无梗死侧(64.6% vs. 30.4%,P<0.05)。皮质动脉梗死及多发性梗死在PCA重度狭窄或闭塞组中所占比例(40%、50%)明显高于正常组及轻中度狭窄组(P均<0.05)。相关分析显示MRA评分与多发性梗死之间呈正相关(r=0.648,P<0.05)。结论 PCA受累导致MMS患者脑梗死的发生率较高,推测是引起脑梗死的相关因素,当PCA重度狭窄或闭塞时,梗死模式以皮质动脉梗死和多发性梗死最为常见。此外,MRA评分与多发性梗死模式存在一定相关性。
[Abstract] Objective To explore the relationship between the features of large vessel stenosis and the patterns of cerebral infarction in moyamoya syndrome (MMS).Materials and Methods The clinical and imaging data of 101 MMS patients diagnosed in the Affiliated Hospital of Jining Medical University from October 2016 to April 2020 were retrospectively analyzed. All patients underwent MRI and magnetic resonance angiography (MRA), and were divided into infarction group and non-infarction group according to whether the patients had cerebral infarction. The cerebral infarction patterns were divided into perforating artery infarct, pial artery infarct, border-zone infarct and multiple infarcts; The evaluation is performed in units of one cerebral hemisphere, the degree of stenosis of the internal carotid artery (ICA), anterior cerebral artery (ACA), middle cerebral artery (MCA), and posterior cerebral artery (PCA) was evaluated according to Houkin's MRA scores, Chi-square test was used to evaluate the prevalence of large vessel involvement and the correlation between the patterns of cerebral infarction and the degree of large vessel stenosis in different groups, and Spearman correlation analysis was used to investigated the relationships between MRA scores and cerebral infarction patterns.Results Among the 101 MMS patients, 42 were in the infarction group (48 hemispheres), and 59 were in the non-infarction group (102 hemispheres), the infarct patterns were pial artery infarct (29.2%), perforating artery infarct (16.7%), border-zone infarct (16.7%), and multiple infarcts (37.5%). There were no significant difference in the prevalence of ACA, MCA and ICA involvement in the cerebral hemisphere of MMS between the infarct side and the non-infarct side (all P>0.05), the prevalence of PCA involvement on the infarct side was significantly higher than that on the non-infarct side (64.6% vs. 30.4%, P<0.05). The proportions of pial artery infarct and multiple infarcts in PCA severe stenosis or occlusion group (40%, 50%) were significantly higher than that in normal group and mild to moderate stenosis group (all P<0.05). Correlation analysis showed that there was a positive correlation between MRA scores and multiple infarcts (r=0.648, P<0.05).Conclusions PCA involvement leads to a higher incidence of cerebral infarction in MMS patients, which is presumed to be a related factor causing cerebral infarction. Pial artery infarct and multiple infarcts are the most common infarct patterns in severe stenosis or occlusion of PCA, and there is a certain correlation between MRA scores and multiple infarcts.
[关键词] 烟雾综合征;狭窄;磁共振成像;磁共振血管成像;脑梗死
[Keywords] moyamoya syndrome;stenosis;magnetic resonance imaging;magnetic resonance angiography;cerebral infarction

刘尚宽 1   郭翔 2   于昊 2   陈雨各 2   陈月芹 2*  

1 济宁医学院临床医学院,济宁 272013

2 济宁医学院附属医院医学影像科,济宁 272029

陈月芹,E-mail:sdjnchenyueqin@163.com

作者利益冲突声明:全体作者均声明无利益冲突。


基金项目: 国家自然科学基金 82001805 山东省自然科学基金 ZR2021MH109
收稿日期:2022-05-10
接受日期:2022-08-01
中图分类号:R445.2  R743.3 
文献标识码:A
DOI: 10.12015/issn.1674-8034.2022.08.015
本文引用格式:刘尚宽, 郭翔, 于昊, 等. 基于颅脑MRI/MRA影像学的烟雾综合征急性脑梗死模式与血管狭窄特征的相关性研究[J]. 磁共振成像, 2022, 13(8): 80-83, 91. DOI:10.12015/issn.1674-8034.2022.08.015

       烟雾综合征(moyamoya syndrome, MMS)是一种病因不明、慢性进展性脑血管疾病,主要表现为以颈内动脉(internal carotid artery, ICA)末端和(或)大脑前动脉(anterior cerebral artery, ACA)、大脑中动脉(middle cerebral artery, MCA)起始处的狭窄或闭塞并伴有颅底代偿性异常血管网的形成[1, 2]。MMS主要分为出血型及缺血型,其中缺血型比较多见,主要表现为短暂性脑缺血发作,脑梗死、头痛等[3, 4]。研究表明,MMS主要累及前循环,后循环亦可受累,对于大血管受累情况与脑梗死发生风险的相关性仍存在争议[5, 6, 7]。此外,MMS是一种动态变化的疾病,颅内主要动脉的进行性狭窄和闭塞不仅会引起疾病的进展,还会影响周围侧支血流的变化[8],由于其侧支循环的建立[9],导致脑梗死的模式在疾病的每个阶段有所差异[10, 11],但临床症状及预后与不同缺血性受累的区域密切相关[12, 13]。尽管脑梗死是MMS患者的常见临床表现,但颅内大血管狭窄特征对脑梗死模式影响的临床研究少见[14]。因此,本研究旨在综合评估MMS前循环和后循环血管病变对急性脑梗死的影响,并进一步探讨颅内血管狭窄特征与脑梗死模式的相关性,以期为临床预测脑梗死的发生及模式提供可靠的影像学指标。

1 材料与方法

1.1 研究对象

       回顾性分析2016年10月至2020年4月在济宁医学院附属医院确诊的MMS患者病例101例,均行MRI平扫和磁共振血管成像(magnetic resonance angiography, MRA)检查并确诊,诊断标准参考2017年烟雾病和MMS诊断与治疗中国专家共识[15]。因烟雾病与MMS在临床实践中鉴别缺乏可操作性,在治疗原则上并无明显差异[16, 17],多数学者将其归类在一起研究,本文将两者统称为MMS并纳入研究。根据患者是否存在脑梗死分为梗死组及无梗死组,梗死组MMS患者满足MMS诊断标准,且出现扩散加权成像(diffusion weighted imaging, DWI)高信号同时合并表观扩散系数(apparent diffusion coefficient, ADC)低信号。无梗死组定义为无脑梗死影像学表现。纳入标准:(1)MRA示ICA末端和(或)ACA、MCA起始处的狭窄或闭塞;(2)脑内异常血管网;(3)梗死组为首次发病的MMS患者。排除标准:(1)既往接受颅内外血运重建手术者;(2)急性出血性脑梗死的MMS患者;(3)MRI平扫及MRA图像质量不佳影响判断者;(4)出血型MMS患者。

       本研究经济宁医学院附属医院伦理委员会批准,免除受试者知情同意,批准文号:2022C036。

1.2 MRI检查

       采用GE Discovery 750W 3.0 T MR扫描仪及标准头部线圈,轴面T1WI扫描参数:TR 200.0 ms,TE 2.1 ms,层厚5 mm,层数22,层间距1 mm;脂肪抑制序列T2WI扫描参数:TR 4534.0 ms,TE 85.4 ms,层厚5 mm,层数22,层间距1 mm;DWI采用呼吸触发扫描,扫描参数:b=1000 s/mm2,TR 5307.0 ms,TE 79 ms,层厚5 mm,层数21,层间距1.5 mm;3D-TOF MRA扫描参数:TR 21.0 ms,TE 3.4 ms,层厚1.4 mm,层数32,层间距1.2 mm;翻转角20°,连续无间隔扫描。

1.3 研究方法

       脑梗死病灶模式:参考Tatu等[18]制订的血管供应区域,根据DWI表现将脑梗死模式分为穿支动脉梗死、皮质动脉梗死、分水岭梗死及多发性梗死(图1)。分水岭梗死分为皮质型分水岭梗死、皮质下型分水岭梗死,其中皮质型分水岭梗死进一步分为皮质前型及皮质后型分水岭梗死[19]。以单侧大脑半球为单位分别评定。多发性梗死定义为非连续的两个及以上梗死模式在DWI上出现高信号灶,同时ADC图为低信号。

       脑血管狭窄程度评估:本研究参照Houkin等[20]描述的MRA评分标准,ICA及MCA评分为0分到3分(0分为正常,3分为未显示),ACA及大脑后动脉(posterior cerebral artery, PCA)评分为0分到2分(0分为正常,2分为未显示)。ICA及MCA血管狭窄程度分为正常(0分)、轻度狭窄(1分)、中度狭窄(2分)、重度狭窄或闭塞(3分);ACA及PCA狭窄程度分为正常(0分)、轻中度狭窄(1分)、重度狭窄或闭塞(2分)。0分定义为血管不受累,其余得分均定义为血管受累。由两名具有5年以上工作经验的影像科主治医师分别进行脑血管评分,意见不一致时,由两名医师共同协商并达成一致。

图1  PCA狭窄程度和不同脑梗死模式的相关图像。1A~1B:女,38岁,MMS患者。MRA示右侧PCA正常,DWI示右侧皮质下型分水岭梗死。1C~1D:男,45岁,MMS患者。MRA示右侧PCA正常,DWI示右侧基底节穿支动脉梗死。1E~1F:女,50岁,MMS患者。MRA示右侧PCA轻中度狭窄,DWI示右侧皮质动脉梗死。1G~1H:男,40岁,MMS患者。MRA示右侧PCA重度狭窄或闭塞,DWI示右侧皮质动脉梗死和皮质后型分水岭梗死,形成多发性梗死。PCA:大脑后动脉;MMS:烟雾综合征;MRA:磁共振血管成像;DWI:扩散加权成像。

1.4 统计学分析

       应用SPSS 25.0统计学软件进行数据分析,计量资料采用均数±标准差表示,计数资料以率或百分比表示。MRA评分与脑梗死模式的关系采用Spearman相关分析。两组间MRA大血管受累情况的比较采用卡方检验或Fisher's精确检验;对于不同脑梗死模式间的多组间比较采用Pearson's χ2检验,进一步通过Bonferroni方法进行多重比较,取α=0.05为检验水准。采用Kappa检验分析观察者间评分的一致性,判断标准:Kappa<0.20,表示两者一致性很弱;0.20≤Kappa<0.40,表示两者一致性一般;0.40≤Kappa<0.60,表示两者一致性中等;0.60≤Kappa<0.80,表示两者一致性很好;0.80≤Kappa≤1.00,表示两者一致性极佳。P<0.05为差异有统计学意义。

2 结果

2.1 临床基线信息

       101例患者中,梗死组42例(48侧半球),无梗死组59例(102侧半球);梗死组中,男19例,女23例,年龄(49.0±12.7)岁;无梗死组中,男22例,女37例,年龄(51.3±11.3)岁。101例患者中,50例表现为头痛,27例为头晕,10例为短暂性脑缺血发作,7例为意识障碍,5例因其他系统的无关疾病就诊及2例体检时偶然发现。

2.2 两组患者颅内大血管受累情况的比较

       ICA、MCA、ACA及PCA评分一致性检验Kappa值分别为0.77、0.76、0.82、0.84,说明ICA及MCA评分的观察者间一致性很好,ACA及PCA一致性极佳。梗死组患者PCA受累比例明显高于无梗死组(64.6% vs. 30.4%),差异有统计学意义(P<0.05),而ICA、ACA、MCA受累比例差异无统计学意义(P均>0.05)(表1)。

表1  梗死组及无梗死组颅内大血管受累情况比较

2.3 脑梗死分布情况

       42例梗死组患者的梗死范围共累及48侧大脑半球,6例患者表现为双侧大脑半球病变,具体脑梗死的模式及部位见表2

表2  脑梗死的模式及分布

2.4 MRA评分与脑梗死模式的关系

       对150侧受累半球血管狭窄程度进行评分,得到ICA、ACA、MCA、PCA评分之和,Spearman相关分析显示,在MMS患者脑梗死模式中,除多发性梗死与MRA评分存在一定相关性(P<0.05)外,其余脑梗死模式与MRA评分不存在相关性(P均>0.05)(表3)。

表3  MRA评分与不同脑梗死模式的关系

2.5 不同脑梗死模式PCA狭窄程度的比较

       皮质动脉梗死及多发性梗死在PCA重度狭窄或闭塞组中比例(40%、50%)明显高于正常组及轻中度狭窄组(P均<0.05);无梗死灶在正常组中比例(80.7%)明显高于轻中度狭窄组及重度狭窄或闭塞组(P<0.05);分水岭梗死及穿支动脉梗死在PCA狭窄程度分布差异无统计学意义(P均>0.05)。两两比较,皮质动脉梗死在轻中度狭窄组及重度狭窄或闭塞组中比例显著高于正常组(P均<0.05),在轻中度狭窄组及重度狭窄或闭塞组中比例分布差异无统计学意义(P>0.05);多发性梗死在重度狭窄或闭塞组中比例显著高于正常组及轻中度狭窄组(P均<0.05),在正常组及轻中度狭窄组中比例分布差异无统计学意义(P>0.05);无梗死灶在三组中比例分布差异有统计学意义(P均<0.05)。各组间所对应的脑梗死模式见表4

表4  脑梗死模式与PCA狭窄程度的相关分析

3 讨论

       本研究基于MRI/MRA技术对MMS患者颅内血管特征进行分析,评估梗死组与无梗死组患者的大血管受累情况,分析不同脑梗死模式的发生率及大血管狭窄程度对脑梗死模式的影响。结果显示,和无梗死组MMS相比,梗死组PCA受累比例明显提高。皮质动脉梗死及多发性梗死所占比例偏高,对脑梗死模式与PCA狭窄程度进一步分析发现,随着PCA狭窄程度的加重,皮质动脉梗死及多发性梗死比例逐渐增加,且在重度狭窄或闭塞组中比例显著高于其他脑梗死模式,而穿支动脉梗死及分水岭梗死并无明显差异性。此外还对脑血管MRA评分与脑梗死模式的关系进行分析,结果显示MRA评分与多发性梗死模式具有一定的相关性。

       国内外有研究报道ICA病变进展后常累及PCA,PCA狭窄闭塞是导致MMS患者预后不良的重要临床因素[21, 22],预测和抑制PCA病变可能有助于预防脑梗死的发生[6]。此外,临床症状及预后与脑梗死的区域密切相关,相比于前期文献,我们增加了大血管狭窄程度影响脑梗死模式的研究,为预测脑梗死的模式提供具有参考意义的影像学依据。

3.1 梗死组与无梗死组患者大血管受累情况分析

       MMS患者的大多数缺血性脑血管事件归因于颅内大动脉阻塞引起的血流减少,MMS主要累及前循环,但是少数患者会存在后循环受累[23, 24, 25]。本研究显示,组间ICA、ACA、MCA受累比例并无差异性,Ohkura等[6]研究发现前循环所提供的血流供应区域相对狭窄,ICA狭窄的严重程度不是导致脑梗死发生的危险因素。本研究进一步发现,ICA及其分支是否存在病变可能对于脑梗死的发生影响不显著。但是,在梗死组48侧半球中,31侧半球表现为PCA狭窄闭塞改变,受累比例明显高于无梗死组,推测可能是引起脑梗死的相关因素,与既往研究相符[26, 27]

3.2 脑梗死模式多样性的可能机制和结果分析

       MMS患者表现为颅内血管狭窄闭塞并伴随侧支循环的建立,导致脑实质供血范围并不完全遵循血管支配区域,当侧支循环由于颅内大血管狭窄的快速进展而不能及时建立或者合并PCA狭窄时,代偿机制的崩溃会引起脑血流量减少[4],导致脑梗死病灶的分布模式呈现多样性。本研究发现MMS患者梗死模式以皮质动脉梗死及多发性梗死为主,分水岭梗死及穿支动脉梗死比例偏少,与既往研究不一致,Rafay等[12]研究发现,分水岭梗死是最常见的MMS缺血性损伤模式,而高红华等[28]认为在MMS患者中,皮层梗死及分水岭梗死最常见。究其原因,一方面可能本研究与既往研究中梗死模式分类方法不同;另一方面,既往研究中纳入了陈旧性脑梗死患者,而本研究认为随着MMS的疾病进展,陈旧性脑梗死范围与当前的脑血管状态并不完全匹配,因此,本研究仅纳入了急性脑梗死将会更加准确。Cho等[29]对脑梗死模式研究发现,分水岭梗死发生率较低,本结果与其观点相符,分水岭梗死是指两个不发生血管吻合的主要动脉区域之间的脑缺血坏死,分水岭区域是一个血流动力学相对脆弱的部位,很容易进展为脑梗死,但在MMS患者中,由于颅底烟雾侧支血管生成和邻近终末血管分支可能发生吻合,从而降低这种脑梗死模式的发生,但尚未经研究证实,需进一步研究。此外,研究显示MRA评分与多发性梗死模式存在相关性,MRA评分对其发生率的评估可以提供一定的参考价值。

3.3 脑梗死模式与血管狭窄程度的相关性分析

       本研究结果显示,随着PCA病变进展,发生脑梗死的几率逐渐增加,也反映出后循环在MMS患者中起到非常重要的作用[22, 30];正常组与轻中度狭窄组间多发性梗死比例比较差异无统计学意义,提示PCA轻中度狭窄时对多发性梗死出现比例影响不大,只有当PCA重度狭窄或闭塞时,才会引起该脑梗死模式比例的显著增加;轻中度狭窄组及重度狭窄或闭塞组间皮质动脉梗死比较差异无统计学意义,考虑其原因,可能是样本量过少所导致差异性不显著。此外,穿支动脉梗死及分水岭梗死在PCA狭窄程度间比较差异无统计学意义,因穿支动脉梗死显示其梗死部位主要位于豆状核及侧脑室旁,并无丘脑及脑干梗死灶,主要位于大脑前、中动脉发出的穿支动脉供血区域;其次,分水岭梗死病变位置显示以皮质下型分水岭常见,而皮质下型分水岭梗死是大脑中动脉皮质支及髓质支的边缘区梗死[31],与PCA病变并无显著关联。

3.4 局限性

       本研究存在一些不足之处。首先,本研究不同亚组间样本量相对较少,统计学效力有待提高;其次,有研究表明,成人和儿童有不同的脑梗死模式。后期有待增加样本量,按照年龄进一步分组研究。

       综上所述,PCA受累可能是MMS患者发生脑梗死的相关因素。随着PCA病变的进展,多种脑梗死模式不同比例变化,当其重度狭窄或闭塞时,脑梗死模式以皮质动脉梗死和多发性梗死最为常见。

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