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经验交流
慢性肾病患者右肾皮髓质的APT与mDixon-Quant相关性研究
王悦 刘爱连 鞠烨 杜长谕 姜昊洋 戚伶俐 卜欣淼 胡文君 王楠 王家正

Cite this article as: Wang Y, Liu AL, Ju Y, et al. Study on the correlation between APT and mDixon-Quant in the right renal cortex and medulla of patients with chronic kidney disease[J]. Chin J Magn Reson Imaging, 2022, 13(3): 71-75.本文引用格式:王悦, 刘爱连, 鞠烨, 等. 慢性肾病患者右肾皮髓质的APT与mDixon-Quant相关性研究[J]. 磁共振成像, 2022, 13(3): 71-75. DOI:10.12015/issn.1674-8034.2022.03.014.


[摘要] 目的 探究慢性肾病(chronic kidney disease,CKD)患者右肾皮髓质酰胺质子转移成像(amide proton transfer,APT)参数APT值与mDixon-Quant序列参数表观弛豫率(R2*)、脂肪分数(fat fraction,FF)间的相关性。材料与方法 回顾性收集2019年8月至2020年10月行3.0 T磁共振扫描仪(Ingenia CX, Philips, Poland)检查的CKD患者病例资料共30例(女15例,男15例),根据估算肾小球滤过率(estimation of glomerular filtration rate,eGFR)将患者分为轻度肾损害组(14例)及中重度肾损害组(16例),同时收集22例健康志愿者资料作为对照组。将所有原始图像导入ISP工作站,生成伪彩图,分别从肾的上极、中部、下极各选择一个层面,把ROI分别放置在皮质和髓质中,面积约10~20 mm2,避开肾窦、大血管及肾周组织。采集数据应用SPSS 26.0进行统计学分析,数据不符合正态分布情况下,采用斯皮尔曼检验各组皮髓质的APT值与R2*及FF值的相关性,P<0.05为差异具有统计学意义。结果 CKD患者中重度肾损害组皮质APT值与皮质FF值呈正相关,差异具有统计学意义(P<0.05);而髓质APT值与R2*值无相关性。健康对照组及轻度肾损害组皮髓质APT值与R2*及FF值均无相关性。结论 CKD中重度肾损害组肾皮质APT值与mDixon-Quant序列的FF值呈正相关,二者可从不同角度反映肾损害时肾组织蛋白质代谢、酸碱环境变化及脂沉积的关系,具有评估CKD肾损害程度的潜在临床应用价值。
[Abstract] Objective To explore the correlation between amide proton transfer (APT) value of right renal cortex and medulla and R2* value and fat fraction (FF) value of mDixon-Quant sequence in patients with chronic kidney disease (CKD).Materials and Methods From Aug 2019 to Oct 2020, 30 patients with CKD (15 females and 15 males) who had undergone magnetic resonance examination on a 3.0 T MR scanner (Ingenia CX, Philips, Poland) were enrolled. They were divided into mild renal damage group (14 cases) and severe renal damage group (16 cases) according to estimation of glomerular filtration rate (eGFR), and 22 healthy volunteers were enrolled as control group. Import all the original images into ISP workstation to generate pseudo-color images. Select three positions from the upper, middle and lower parts of kidney, then place ROIs in cortex and medulla, with an area of about 10-20 mm2, avoiding renal sinus, great vessels and perirenal tissues. SPSS 26.0 was used for statistical analysis of the data. When the data did not conform to normal distribution, Spearman test was used to test the correlation between APT values of cortex and medulla and R2*, FF values of each group. P<0.05 was statistically significant.Results There was a positive correlation between APT and FF values in the cortex of patients with severe renal impairment (P<0.05). There was no correlation between medullary APT values and R2* values. APT values of cortex or medulla had no correlation with R2* and FF values in healthy volunteers and patients with mild renal impairment.Conclusions APT values in renal cortex of patients with severe renal impairment due to CKD is positively correlated with FF values of mDixon-Quant sequence, which can reflect the relationship among protein metabolism, acid-base environment and lipid deposition in renal tissue in different views, which had a potential clinical value of assessing the degree of renal damage in CKD.
[关键词] 酰胺质子转移;mDixon-Quant技术;慢性肾病;R2*;脂肪分数;肾损害;相关性
[Keywords] amide proton transfer;mDixon-Quant;chronic kidney disease;R2*;fat fraction;renal damage;correlation

王悦 1, 2   刘爱连 1, 2*   鞠烨 1, 2   杜长谕 3   姜昊洋 3   戚伶俐 3   卜欣淼 1, 2   胡文君 1, 2   王楠 1, 2   王家正 4  

1 大连医科大学附属第一医院放射科,大连 116011

2 大连市医学影像人工智能工程技术研究中心,大连 116011

3 大连医科大学,大连 116044

4 飞利浦(中国)投资有限公司,上海 200040

刘爱连,E-mail:cjr.liuailian@vip.163.com

作者利益冲突声明:全体作者均声明无利益冲突。


收稿日期:2021-07-30
接受日期:2022-03-01
中图分类号:R445.2  R692.5 
文献标识码:A
DOI: 10.12015/issn.1674-8034.2022.03.014
本文引用格式:王悦, 刘爱连, 鞠烨, 等. 慢性肾病患者右肾皮髓质的APT与mDixon-Quant相关性研究[J]. 磁共振成像, 2022, 13(3): 71-75. DOI:10.12015/issn.1674-8034.2022.03.014

       慢性肾病(chronic kidney disease,CKD)是一个全球性的公共健康问题,我国成年人CKD发病率约11%,发病率逐年上升且发病年龄逐渐走低[1]。因其起病隐匿,早期症状轻微而使患者常常错失最佳干预时期,最终造成不可逆性肾损害。目前通常采用基于血清肌酐水平的估算肾小球滤过率(estimation of glomerular filtration rate,eGFR)或病理活检进行肾功能评估,但eGFR敏感度不高且难以反映初期肾损害,病理活检虽为诊断的金标准,但方法有创且取样易产生偏差,故均有一定的临床应用局限性[2]。因此,寻求一种无创且能准确评估CKD患者肾功能的方法对疾病的诊断与预后至关重要。

       近年来,磁共振功能成像(functional magnetic resonance imaging,fMRI)技术日益成熟,可无创性提供肾脏结构及功能特征。其中,mDixon-Quant是一种具有高效的采集速度、出色的压脂效果及精确的脂肪定量等特点的新型MRI技术,具有表观弛豫率(R2*)、脂肪分数(fat fraction,FF)两个参数。酰胺质子转移(amide proton transfer,APT)成像技术基于组织中的内源性蛋白与多肽进行无创无对比剂成像。目前国内外尚未有研究将二者同时应用于CKD中,本研究创新性地采用APT与mDixon-Quant技术共同评估CKD肾损害程度,并探究二者参数APT、R2*及FF间的相关性。

1 资料与方法

1.1 研究对象

       本研究经大连医科大学附属第一医院医学伦理委员会批准(批准文号:PJ-KS-KY-2021-250),免除受试者知情同意。回顾性收集2019年8月至2020年10月于大连医科大学附属第一医院行3.0 T磁共振检查的CKD患者病例资料共30例,其中女15例,男15例,年龄19~75 (47.1±15.5)岁。同时收集22例健康志愿者资料作为对照组,其中女17例,男5例,年龄24~60 (33.7±11.6)岁。

1.2 CKD患者、健康志愿者的纳入及排除标准

       CKD患者纳入标准:(1)年龄大于18周岁;(2) CKD,符合国际肾脏基金会肾脏疾病预后质量倡议(NFK-KDOQI)[3]提出的肾脏疾病定义;(3)所接受的磁共振扫描序列齐全,包括常规肾脏扫描序列(T1WI、T2WI)及mDixon-Quant、APT序列。排除标准:(1)有如下合并症:肾结石、肾积水、肾肿瘤、多囊肾等肾脏疾病及全身性疾病;(2)服用影响肌酐水平的药物(如西咪替丁、甲氧苄啶、头孢噻肟)或接受肾脏替代治疗;(3)图像质量较差。

       健康志愿者纳入标准:问卷调查结果显示为定期体检的健康成年人(年龄大于18周岁)。排除标准:(1)既往存在全身代谢或内分泌疾病、糖尿病或高血压病史;(2)经MRI证实存在肾脏占位性病变、肾积水、感染等所致的肾功能不全;(3)检查前三个月内使用血管性或肾毒性药物;(4)存在MRI检查禁忌证;(5)图像质量差。

1.3 MRI扫描参数

       采用3.0 T MR扫描仪(Ingenia CX, Philips, Poland)进行肾脏扫描,使用32通道腹部线圈,所有受试者在扫描前需禁食6 h以上。扫描序列及参数见表1

表1  所有使用序列的详细扫描参数

1.4 图像分析与数据测量

       将所有原始图像导入ISP (Intellispace Portal 9,Philips Healthcare)工作站,生成伪彩图,在APT及mDixon-Quant图像上进行测量。因右肾的解剖位置相对固定,且受呼吸运动及腹膜内肠气影响较左肾轻微,同时为保证B0和B1场的均匀性,本研究仅对右肾进行图像分析及数据测量。由两名分别具有2年和7年腹部影像诊断经验的放射科医师对照常规MR扫描序列T1WI及T2WI识别肾脏皮髓质及其他解剖结构,并从肾的上极、中部、下极各选取一个层面,把ROI分别放置在皮质和髓质区,面积约10~20 mm2,避开肾窦、大血管及肾周组织,取皮质或髓质三个层面各参数的均值作为最终的测量值。

1.5 eGFR的评估

       所有受试者均于MRI检查当日测定血清肌酐(Scr)值,通过肾病膳食改善公式(modification of diet in renal disease,MDRD)计算eGFR。公式为eGFR=186×SCr-1.154×年龄(岁)-0.203×(0.742女性)×(1.233中国人)[4]。依据肾脏疾病患者生存质量指导(kidney disease outcomes quality initiative,K-DOQI)中关于CKD的分期标准[5],按照eGFR将CKD患者分为轻度肾损害组[eGFR≥60 mL/(min·1.73 m2),14例,男7例,女7例,年龄19~75 (48.64±16.11)岁]和中重度肾损害组[eGFR<60 mL/(min·1.73 m2),16例,男8例,女8例,年龄19~75 (45.75±15.36)岁]。

1.6 统计学分析

       数据采用SPSS 26.0软件进行统计学分析,使用同类相关系数(intra-class correlation coefficients,ICC)检验两位观察者间测量的一致性,ICC值>0.75为一致性良好,ICC值在0.40至0.75间为一致性中等,ICC值<0.40为一致性较差。数据不符合正态分布情况下,采用斯皮尔曼检验各组皮髓质的APT值与R2*及FF值的相关性,P<0.05为差异具有统计学意义。

2 结果

2.1 健康志愿者及轻度、中重度肾损害患者肾脏T2WI、APT、R2*、FF影像图

       各序列所有图像清晰可测量,肾脏结构显示明确,未见明显变形及伪影。具体健康志愿者及轻度、重度肾损害患者肾脏T2WI、APT、R2*、FF图像见图1, 2, 3

图1  女,23岁,轻度肾损害(CKD 1级)患者,eGFR=86.8 mL/(min·1.73 m2)。1A:T2WI图像;1B:APT伪彩图与T2WI融合图像;1C:横向弛豫率(R2*)图像;1D:脂肪分数(FF)图像。皮质APT、R2*、FF定量值分别为3.2%、12.20/s、0.18%,髓质定量值分别为2.2%、13.91/s、0.33%。
图2  男,34岁,重度肾损害(CKD 5级)患者,eGFR为23.2 mL/(min·1.73 m2)。2A:T2WI图像;2B:APT伪彩图与T2WI融合图像;2C:R2*图像;2D:FF图像。皮质APT、R2*、FF定量值分别为2.1%、29.05/s、1.77%,髓质定量值分别为4.1%、17.97/s、3.7%。
图3  女,26岁,健康志愿者。3A:T2WI图像;3B:APT伪彩图与T2WI融合图像;3C:R2*图像;3D:FF图像。皮质APT、R2*、FF定量值分别为1.4%、15.96/s、0.85%,髓质定量值分别为1.5%、22.74/s、2.74%。

2.2 两位观察者间测量结果一致性分析

       两位观察者间各参数测量结果ICC值均大于0.75,一致性良好,最终取观察者2的数据进行后续分析。具体见表2

表2  两位观察者间各参数测量结果一致性分析

2.3 对照组及轻度、中重度肾损害组皮髓质APT值与R2*、FF值相关性

       斯皮尔曼相关性分析显示轻度肾损害组皮髓质APT值与FF及R2*值均无相关性;中重度肾损害组皮质APT值与FF值呈正相关,差异具有统计学意义(r=0.51,P<0.05) (图4),而皮质APT值与R2*值无相关性,髓质APT值与R2*及FF值均无相关性;对照组皮髓质APT值与R2*及FF值均无相关性(表3)。

图4  中重度肾损害组皮质APT值与FF值相关性散点图,线性回归分析得出相关系数为0.51,斜率为0.21。注:APT:酰胺质子转移;FF:脂肪分数。
表3  各组皮髓质APT值(%)与R2*值(/s)、FF值(%)相关性

3 讨论

       mDixon-Quant与APT成像均为分子水平的fMRI技术。其中,mDixon-Quant参数R2*与脱氧血红蛋白含量呈比例,可以间接反映组织局部的氧分压,而FF能够准确定量体内多种组织的脂肪沉积,反映机体不同状态下组织内脂肪含量变化[6, 7]。mDixon-Quant序列现已广泛应用在肝脏[8]、骨关节[9]系统的脂肪定量研究中。APT成像基于化学交换饱和转移(chemical exchange saturation transfer,CEST)技术,其信号强度(APT值)与酰胺质子-水质子交换速率成正比,可反映病变组织内源性蛋白、多肽含量及所处环境的PH值[10, 11]。作为一种安全无创的新型fMRI技术,APT已广泛应用于神经系统[12]、子宫[13]等中。目前将APT应用于人体肾脏的研究极为少见,王楠等[14]首次报道了人体肾脏APT成像的可行性,研究表明正常肾脏不同区域的APT定量测量具有较好的重复性,但双侧肾脏间髓质APT值差异较大,需后续校准试验,而本研究仅涉及右肾皮髓质的APT值测量。

       本研究通过探究CKD右肾皮髓质APT与mDixon-Quant序列参数R2*、FF间的相关性,进而评估CKD肾功能及肾损害程度。结果显示CKD中重度肾损害组皮质APT值与mDixon-Quant序列FF值呈正相关(r=0.51,P<0.05),其余各组皮髓质参数间均无明显相关性,APT与FF可分别从不同角度反映肾损害时肾脏蛋白质、酸碱环境变化及脂沉积的关系。本研究国内外首次提出探究APT与mDixon-Quant定量参数间的相关性,为CKD的早期诊断与评估提供了一定的参考依据。

3.1 CKD中重度肾损害组皮质APT值与皮质FF值呈正相关

       本研究结果显示CKD患者中重度肾损害组皮质APT值与mDixon-Quant序列皮质FF值呈正相关,差异具有统计学意义(r=0.51,P<0.05)。APT信号强度主要受组织内蛋白含量及PH值影响。Ju等[15]首次将APT成像应用于CKD肾功能及肾损伤程度的评估中,结果显示对照组、轻度、中重度肾损害组皮质和髓质APT值均呈现逐渐升高的趋势。这可能是因为慢性肾损伤伴随着细胞外基质的累积,而细胞外基质主要由胶原、非胶原糖蛋白和蛋白多糖组成,蛋白含量的增加导致CKD组APT值的升高[15];此外,作者推测当肾损伤程度加重时,肾小管上的离子泵功能减低影响离子交换,破坏原有酸碱平衡,导致酰胺与水质子交换速率增加,从而使APT值升高。

       肾脏脂质沉积加重组织缺氧,进而诱导炎症反应和氧化应激的发生,从而促进肾小管损伤及间质纤维化,加速CKD的进展。Yokoo等[16]验证了mDixon-Quant成像在肾脏脂肪定量中的可行性,并得出2型糖尿病患者肾脏FF值较非2型糖尿病者高;Wang等[17]使用Dixon技术进行早期糖尿病肾病的肾脏脂肪定量,结果微量白蛋白尿组的FF值显著高于正常白蛋白尿组和健康对照组;以上均可说明CKD肾损害时存在肾脏脂肪沉积。

       CKD患者存在脂代谢紊乱,多伴有甘油三酯及氧化低密度脂蛋白(oxLDL)水平升高等高脂血症表现[18],这些多余的脂质可沉积在肾脏系膜细胞、足细胞、近端小管上皮细胞等几乎所有类型的细胞中。CD36是一种可介导oxLDL摄取的多功能跨膜糖蛋白,也是肾脏中主要的脂肪酸摄取系统,在CKD的发生发展中起核心作用[19]。研究表明肾损伤患者和动物肾脏中CD36水平较高[20];肾脏CD36表达水平在CKD患者中更高,并且与肾脏脂质沉积相关[21]

       综上所述,CKD时CD36及细胞外基质等蛋白质含量增加、酸碱平衡破坏、肾脏脂质沉积三者同步出现,APT与FF变化方向一致,理论上成正相关,正印证了本研究结果。但这种相关仅出现在中重度肾损害组皮质上,这可能是因为轻度肾损害时肾脏尚可代偿一部分病理变化,而中重度肾损害时蛋白质、脂代谢紊乱及酸碱平衡破坏程度加重,因此APT与FF变化趋势可能更为明显、一致;此外,肾皮质血流灌注较髓质大且对缺氧耐受也更好[22],因此髓质缺氧程度更为严重,髓质功能性肾单位数量减少,结构和功能改变更为明显,蛋白质含量及各种物质代谢反而减少,这可能在某种程度上导致APT与FF变化趋势产生差异、缺乏明确相关性。因此,健康志愿者、轻度肾损伤组皮髓质及中重度肾损伤组髓质区APT与FF未呈现出明显的相关性。

3.2 轻度、中重度肾损伤组及健康对照组皮髓质APT值与R2*值均无相关性

       本研究结果显示轻度、中重度肾损伤组及健康对照组皮髓质APT值与R2*值均无明显相关性。R2*与脱氧血红蛋白含量呈正比,反映组织氧合水平,R2*除了主要受脱氧血红蛋白浓度影响之外,肾脏微组织结构含水量、血容量、红细胞压积及毛细血管分布等同样对R2*值产生一定影响[23]。CKD时肾小球硬化、间质纤维化,致使肾脏血流动力学紊乱、肾脏灌注减低,理论上肾脏处于相对缺氧状态。然而,也有学者提出CKD时肾小管萎缩及小分子主动转运减少可共同导致Na+-K+ -ATP泵功能减低,耗氧量减少;此外,随着肾损害程度的增加,不仅eGFR降低,超滤也会降低,近端小管对NaCl的活性吸收减少,导致Na+泵功能减低,耗氧量减少[24];二者均可使得肾组织氧合水平增加,脱氧血红蛋白含量降低。

       总之,肾组织蛋白含量及PH值与脱氧血红蛋白含量变化并未呈现出明确相关,因此各组皮髓质APT值与R2*值间相关性不显著,还需要进行多因素回归分析深入研究证实。

3.3 局限性

       本研究尚存在一定局限性:第一,一些与肾功能相关的血清代谢产物浓度,如C-甘露糖基色氨酸和假尿苷[25],也可能与APT值相关,在当前研究中未进行测量,将在未来的研究中改进;第二,APT与mDixon-Quant序列的扫描层厚不同,勾画ROI时各序列图像难以完全匹配,可能会对部分结果造成偏差;第三,肾脏结构具有一定的异质性,且随着CKD病情的进展,皮质与髓质界限不清,这可能影响ROI放置及测量的准确性;第四,本研究仅使用右肾APT值(结果较为稳定)进行分析,难以与双侧肾脏的实验室检测结果准确匹配。

       综上所述,CKD中重度肾损害组皮质APT值与mDixon-Quant序列的皮质FF值呈正相关,二者可从不同角度反映肾损害时肾组织蛋白质、酸碱环境变化及脂质沉积的关系,为CKD的早期诊断与评估提供了一定的参考依据。

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